ALINE OLIVEIRA SILVA 
 

 

 

 

 

 

 

 

 

SOIL QUALITY INDICATORS SHOWED RECOVERY OF AN 

IRON MINING AREA COMPARED TO ADJACENT 

PHYTOPHYSIOGNOMIES 

 

 

 

 

 

 

 

 

LAVRAS-MG 

2018  



 

 

ALINE OLIVEIRA SILVA 

 

 

 

 

SOIL QUALITY INDICATORS SHOWED RECOVERY OF AN IRON MINING 

AREA COMPARED TO ADJACENT PHYTOPHYSIOGNOMIES  

 

 

 

 

 

Tese apresentada à Universidade Federal de Lavras, 

como parte das exigências do Programa de Pós-

Graduação em Ciência do Solo, área de 

concentração em Biologia, Microbiologia e 

Processos Microbiológicos do Solo, para a obtenção 

do título de Doutora. 

 

 

 

 

Orientadora 

 Prof. Dra. Fatima Maria de Souza Moreira 

 

 

 

 

 

 

 

LAVRAS-MG 

2018  



 

 

 
Bbbbbbbbbbbbbbbb          

 

Ficha catalográfica elaborada pelo Sistema de Geração de Ficha Catalográfica da Biblioteca 

Universitária da UFLA, com dados informados pelo(a) próprio(a) autor(a). 

 

         

         

   

Silva, Aline Oliveira. 

       Soilquality indicators showed recovery of an iron mining area 

compared to adjacentphytophysiognomies / Aline Oliveira Silva. - 

2018. 

       100 p. : il. 

 

       Orientador(a): Fatima Maria de Souza Moreira. 

       Coorientador(a): Amanda Azarias Guimarães. 

       Tese (doutorado) - Universidade Federal de Lavras, 2018. 

       Bibliografia. 

 

       1. Mineração de ferro. 2. Qualidade do solo. 3. Indicadores de 

qualidade. I. Moreira, Fatima Maria de Souza. II. Guimarães, 

Amanda Azarias. III. Título. 

   

       

         

 

O conteúdo desta obra é de responsabilidade do(a) autor(a) e de seu orientador(a). 
 

 

 

  



 

 

ALINE OLIVEIRA SILVA 

 

 

 

 

SOIL QUALITY INDICATORS SHOWED RECOVERY OF AN IRON MINING 

AREA COMPARED TO ADJACENT PHYTOPHYSIOGNOMIES 

 

 

 

 

Tese apresentada à Universidade Federal de Lavras, 

como parte das exigências do Programa de Pós-

Graduação em Ciência do Solo, área de 

concentração em Biologia, Microbiologia e 

Processos Microbiológicos do Solo, para a obtenção 

do título de Doutora. 

 

 

 

Aprovada em 27 de abril de 2018. 

Dra. Amanda Azarias Guimarães                             UFLA 

Dra. Silvia Maria de Oliveira Longatti                     UFLA 

Profa. Dra. Érika Valente de Medeiros                     UFRPE 

Profa. Dra. Maria Catarina Megumi Kasuya             UFV 

Profa. Dra. Rafaela Simão Abrahão Nóbrega            UFRB 

 

 

 

Orientadora 

 Prof. Dra. Fatima Maria de Souza Moreira 

 

LAVRAS-MG 

2018  



 

 

“Para que as luzes do outro sejam percebidas por mim devo por bem apagar as minhas,  

no sentido de me tornar disponível para o outro.” 

 

Mia Couto 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

A Deus por sempre passar à frente de tudo em minha vida, 

A minha família por sempre ser minha orientação para todos os momentos, 

A meus amigos que estiveram presentes a cada momento nessa jornada, 

Pois sozinhos nunca conseguimos fazer nada! 

 

DEDICO 

 

  



 

 

AGRADECIMENTOS 

 

Agradeço a Deus por ser meu guia e a proteção para todos os momentos. 

Aos órgãos de fomento CAPES, FAPEMIG, CNPq e Vale S/A pelo apoio financeiro. 

E ao Departamento de Ciência do Solo–DCS–UFLA pelo apoio institucional. 

À professora Fatima Moreira pela orientação, o apoio e o exemplo de profissional. 

Não consigo dizer em palavras o quanto melhorei profissionalmente com seu auxílio. 

À Amanda por sua coorientação e ter me ajudado a lapidar algumas arestas. Ao Jessé 

por ter me ajudado com toda a sua sabedoria. 

À banca de defesa, pois a sua contribuição ajudou a melhorar muito o trabalho. 

Aos técnicos dos laboratórios do DCS, em especial ao Manuel e ao Paulo, pela ajuda 

de sempre, e a Marlene por todo apoio e por “cuidar das minhas filhas”. 

Aos professores do DCS por todo conhecimento compartilhado nas aulas e nos cafés, 

em especial ao Nilton e Afredão por serem esses exemplos de profissionais e sempre estarem 

disponíveis a uma conversa, e ao Sérgio e Bruno pelas ajudas sempre solicitadas. 

A família do Laboratório de Microbiologia e Processos Microbianos do solo, pois sem 

vocês não há trabalho que possa render no mundo. Vocês se tornaram meus irmãos em 

Lavras, obrigada a TODOS! Em especial a Flávia por ter me acolhido de uma maneira única 

(te amo muito fofa), as minhas “pintinhas” e braços direito Tainara, Amanda Monique, 

Ginaini, Júlia e Dani. A Mari, Jac e Anita por todas as filosofias e disponibilidade. Ao Karl 

pelos cafés e micorrízas. A Lu, Mariel, Elzane, Bruna, Jú, Raquel, Jordana, Paula, Sílvia, 

Damy, Márcia, Téo, Flávio, a Jú (em memória), Manu, Maíra, as Flávias (Louzeiro e Roman), 

Gabriela, Elaine e Raíssa pela amizade. 

À Sara, Kmila, Rimena e Giovana pela amizade e compartilhar a casa. 

À minha mãe, Maria de Lourdes, por ser o maior exemplo de amor ao próximo, de 

humildade, trabalho, fé e dedicação. Por sua perseverança, que mesmo em meio às 

dificuldades nunca deixou de acreditar nos estudos. Te amo Mamãe. 

À minhas irmãs, Ângela, Monica, Lidiane, à minhas sobrinhas, Maria Eduarda, 

Mayara, Maíra, Maria Clara, Giovana, ao meu irmão, Ângelo, à minhas tias, Luiza, Valdecir 

e aos meus cunhados, pois o amor de vocês é a base para eu conseguir lidar com a vida. 

Amo muito vocês, para sempre e sempre. E ao Rodrigo, por estabilizar minhas emoções e 

me fazer planejar o futuro. 

Enfim, a todos aqueles que direta ou indiretamente contribuíram para a realização 

deste trabalho.  



 

 

RESUMO GERAL 

 

As atividades de mineração modificam a paisagem e podem gerar impactos ambientais no 

solo, na água e no e ar, necessitando que esses locais que passaram pelo processo de 

mineração sejam reabilitados por meio de processos de revegetação. Após a reabilitação as 

áreas devem ser avaliadas quanto ao grau de recuperação ou perturbação. Indicadores 

microbiológicos são as ferramentas mais sensíveis para estas avaliações. Portanto, o objetivo 

deste estudo foi avaliar os indicadores microbiológicos do solo de uma área reabilitada após 

atividades de mineração de ferro e comparar com fitofisionomias adjacentes que não foram 

perturbadas. Amostras de solo foram coletadas em fitofisionomias de Canga (ironstone 

outcrops – IO) de Cerrado (neotropical savanna – NS) e de Mata Atlântica (Atlantic Forest – 

AF) e uma área em reabilitação após a mineração de ferro revegetada com capim 

(rehabilitated area with grass – RA), em duas estações climáticas (seca e chuvosa) no 

Quadrilátero Ferrífero – MG – Brasil. Os atributos do solo avaliados foram os 

microbiológicos, químicos e físicos dos solos. Os indicadores microbiológicos diferiram de 

acordo com o tipo de fitofisionomia e a estação do ano. AF foi a fitofisionomia que exibiu 

valores mais altos de biomassa microbiana e de atividades enzimáticas. A IO e NS exibiram 

uma biomassa microbiana ativa nos processos de ciclagem de nutrientes, evidenciada pelas 

atividades enzimáticas. RA evidenciou efeito positivo da revegetação ao proporcionar maiores 

atividades enzimáticas específicas por carbono da biomassa microbiana e maior coeficiente 

microbiano, assim como a maior eficiência simbiótica de comunidades de rizobactérias 

promotoras de crescimento vegetal. Os atributos microbiológicos, o carbono orgânico, os 

teores de N, Fe
2+

, Cu
2+

 e Al
3+

, o pH, a acidez potencial, a capacidade de troca de cátions e os 

conteúdos de areia e argila foram sensíveis em indicar diferenças entre as fitofisionomias. 

Foram isoladas 327 estirpes, nas duas estações climáticas. A diversidade genética foi avaliada 

por meio do sequenciamento parcial do gene 16S rRNA, a partir do qual foram identificados 

29 gêneros na estação seca e 18 na estação chuvosa. Os gêneros nodulíferos Bradyrhizobium, 

Rhizobium e o endofítico Paenebacillus foram os de maior ocorrência em ambas as estações e 

fitofisionomias. A riqueza de gêneros encontradas nas áreas na estação seca e chuvosa foram 

respectivamente 8 e 6 em IO, 6 e 8 em NS, 11 e 15 em AF, 15 e 7 em RA. O processo de 

reabilitação de áreas após a mineração de ferro por revegetação com capim está sendo efetivo 

na recuperação do solo, evidenciado por elevadas atividades enzimáticas específicas por 

biomassa microbiana e pela eficiência simbiótica da comunidade de rizobactérias promotoras 

de crescimento vegetal em nesse solo. 

 

Palavras chave: Reabilitação. Canga. Cerrado. Mata Atlântica. Quadrilátero Ferrífero. 

Estações climáticas. 

 

  



 

 

GENERAL ABSTRACT 

 

Mining activities modify the landscape and can generate environmental impacts on the soil, 

water and air, necessitating that these sites that have undergone the mining process be 

rehabilitated through revegetation processes. After rehabilitation, the areas should be 

evaluated for the degree of recovery or disturbance. Microbiological indicators are the most 

sensitive tools for these assessments. Therefore, the objective of this study was to evaluate 

soil microbiological indicators of an area rehabilitated after iron mining activities and to 

compare with adjacent non-disturbed phytophysiognomies. Soil samples were collected in the 

Canga (Ironstone Outcrops – IO), Cerrado (Neotropical Savanna – NS) and Atlantic Forest 

(AF) and an area rehabilitated after iron mining with grass (RA), in two climatic seasons (dry 

and rainy) in the Quadrilátero Ferrífero - MG - Brazil. The soil attributes evaluated were the 

microbiological, chemical and physical. The microbiological indicators differed according to 

the type of vegetation and the season of the year. AF was the phytophysiognomy that 

exhibited higher values of microbial biomass and of enzymatic activities. The IO and NS 

exhibited an active microbial biomass in the nutrient cycling processes evidenced by the 

enzymatic activities. RA showed a positive effect of revegetation by providing greater 

specific enzymatic activities by carbon of the microbial biomass and higher microbial 

coefficient, as well as the greater symbiotic efficiency of plant growth promoter rhizobacterial 

communities. Microbiological attributes, organic carbon, total nitrogen, Fe
2+

, Cu
2+

 and Al
3+

, 

pH, potential acidity, cation exchange capacity and sand and clay content were sensitive to 

indicate differences between phytophysiognomies. A total of 327 strains were isolated at both 

seasons. Genetic diversity was evaluated by partial sequencing the 16S rRNA gene, from 

which 29 genera were identified in the dry season and 18 in the rainy season. The genotypes 

Bradyrhizobium, Rhizobium and the endophytic Paenebacillus were the most frequent in both 

seasons and phytophysiognomies. The richness of genera found in the areas in the dry and 

rainy season were respectively 8 and 6 in IO, 6 and 8 in NS, 11 and 15 in AF, 15 and 7 in RA. 

The process of rehabilitation of areas after iron mining by revegetation with grass is being 

effective in soil recovery, evidenced by high specific enzymatic activities by microbial 

biomass and the symbiotic efficiency of the rhizobacteria community promoting plant growth 

in this soil. 

 

Keywords: Rehabilitation. Ironstone Outcrops. Neotropical Savanna. Atlantic Forest. 

Quadrilátero Ferrífero. Weather Stations. 

 

  



 

 

SUMÁRIO 

 

 PRIMEIRA PARTE................................................................................................ 10 

1. INTRODUÇÃO GERAL........................................................................................ 10 

2. REFERENCIAL TEÓRICO.................................................................................. 12 

2.1. Mineração e recuperação de áreas mineradas...................................................... 12 

2.2. Quadrilátero Ferrífero............................................................................................ 13 

2.3. Indicadores de qualidade do solo........................................................................... 15 

2.3.1. Biomassa Microbiana.............................................................................................. 16 

2.3.2. Respiração Basal do Solo........................................................................................ 17 

2.3.3. Coeficientes Metabólico e Microbiano................................................................... 18 

2.3.4. Atividade Enzimática do Solo................................................................................. 19 

2.3.5. Diversidade de Bactérias Promotoras de Crescimento Vegetal.......................... 21 

2.4. Sazonalidade Climática........................................................................................... 22 

 REFERÊNCIAS....................................................................................................... 25 

 SEGUNDA PARTE – ARTIGOS........................................................................... 32 

  

ARTIGO 1 – Soil microbiological attributes indicate recovery of an iron 

mining area and of the biological quality of adjacent 

phytophysiognomies................................................................................................. 

32 

  

ARTIGO 2 – Diversidade de comunidades de bactérias promotoras de 

crescimento vegetal em área sob influência da mineração de ferro e 

fitofisionomias adjacentes....................................................................................... 

60 

 CONSIDERAÇÕES FINAIS 100 

 

 



10 

 

PRIMEIRA PARTE 

 

1. INTRODUÇÃO GERAL 

 

Apesar da essencialidade da mineração para a humanidade, é uma das atividades que 

mais afetam os ecossistemas, causando impactos diretos e indiretos sobre as áreas exploradas 

e no seu entorno, na forma de alterações na paisagem e no solo. O Brasil é um dos países com 

maior atividade de mineração no mundo, principalmente a mineração de ferro, gerando uma 

grande quantidade de áreas que são degradadas e que necessitam ser recuperadas, geralmente 

por meio de estratégias de reestruturação física do solo e por revegetação com plantas nativas 

e exóticas, como os capins. Tornando-se importante avaliar o impacto da atividade de 

mineração e da revegetação sobre os ecossistemas atingidos e adjacentes. A avaliação deste 

impacto no solo é importante, sendo esse aspecto pouco reportado na literatura para áreas de 

mineração de ferro, pois avaliam-se principalmente aspectos relacionados a sobrevivência da 

vegetação e não sobre a qualidade do solo. 

O solo é o principal compartimento que pode indicar a qualidade ambiental antes e após 

a revegetação, medida tomada para mitigar os problemas causados pela mineração. 

Principalmente, por ser no solo que ocorrem os principais processos ecossistêmicos que 

determinam a sustentabilidade ambiental. Desse modo, os atributos químicos, físicos e 

biológicos do solo são importantes indicadores para avaliar se as modificações causadas pela 

revegetação foram positivas ou negativas na recuperação. 

As avaliações da microbiota e dos processos por ela desempenhados, são importantes 

ferramentas na avaliação do efeito nas mudanças no uso e na cobertura do solo. A 

quantificação da biomassa e atividades enzimáticas são compreendidas como indicadores 

eficazes em descrever a qualidade do solo, mas não são os únicos bioindicadores que podem 

ser aplicados. A diversidade de organismos, principalmente de organismos que realizam 

processos importantes para o desenvolvimento vegetal, também se destaca como 

bioindicador. 

As bactérias promotoras de crescimento vegetal estão entre os grupos de organismos 

que podem ser empregados com fins biotecnológicos para auxiliar os processos de 

revegetação e recuperação de solos. Uma maneira de ter acesso a esses organismos é por meio 

de pesquisas em áreas que passaram por revegetação ou nativas próximas aos locais que 

passaram pelos processos de exploração ou intensa modificação, como a mineração. Avaliar a 

diversidade e isolar organismos aptos à aplicação em projetos de revegetação que visem o uso 



11 

 

de recursos biotecnológicos são alternativas que beneficiam a reabilitação desses ambientes, 

proporcionando melhoria na qualidade ambiental. 

As variações sazonais do clima são importantes modificadores da atividade e da 

diversidade microbiana no solo. As mudanças são geradas, principalmente, pelas respostas à 

variação dos teores de umidade, o que afeta a vegetação e, consequentemente, a comunidade 

microbiana. Conhecer a magnitude das mudanças causadas pela sazonalidade em diferentes 

fitofisionomias é uma importante ferramenta na avaliação do manejo e da qualidade do solo. 

Nesse sentido, o objetivo do presente trabalho foi avaliar a qualidade do solo por meio 

dos indicadores biológicos em área reabilitada após a atividade mineração de ferro e 

fitofisionomias adjacentes, em duas estações climáticas (seca e chuvosa) em Brumadinho e 

Nova Lima no Quadrilátero Ferrífero em Minas Gerais – Brasil. Assim como a obtenção de 

estirpes de bactérias promotoras de crescimento nativas com potencial biotecnológico que 

poderão ser utilizadas na reabilitação de áreas impactadas. Esse trabalho faz parte de um 

Projeto maior intitulado “Diversidade de plantas e de organismos dos solos com potencial 

biotecnológico e indicadores de impacto ambiental em Minas Gerais” realizado pela 

Universidade Federal de Lavras em parceria com outras instituições de ensino e pesquisa no 

Brasil. 

  



12 

 

2.  REFERENCIAL TEÓRICO 

 

2.1. Mineração e recuperação de áreas mineradas 

 

A mineração é uma atividade fundamental para o desenvolvimento econômico e social 

dos países. É um dos setores básicos da economia e contribui de forma decisiva para o 

desenvolvimento e a melhoria da qualidade de vida da população, desde que seja realizada 

com responsabilidade social e de maneira sustentável (FARIAS, 2002). Dentre as 

explorações minerais realizadas no Brasil a mineração de ferro é uma das mais expressivas. 

As reservas mundiais de minério de ferro totalizam 170 bilhões de toneladas e as reservas 

lavráveis brasileiras representam 13,6% dessas, sendo o terceiro maior produtor mundial. Os 

principais estados produtores no Brasil são: Minas Gerais (72,5% das reservas e teor médio 

de 46,3% de Fe), Mato Grosso do Sul (13,1% e teor médio de 55,3%) e Pará (10,7% e teor 

médio de 64,8%) (JESUS, 2014). 

Apesar da essencialidade as atividades de mineração interferem na paisagem de 

maneira constante, gerando alterações em extensas áreas, impactando os ecossistemas, 

degradando e contaminado o solo, diminuindo a diversidade vegetal e microbiana, o que 

compromete o equilíbrio ecológico e a saúde humana, representando também problemas 

pelo alto custo na recuperação das áreas que foram degradadas por essa atividade (AIRES et 

al., 2018; BELADI et al., 2011; DARY et al., 2010; FRANCO et al., 1994; GOMES et al., 

2017). 

O efeito das atividades de mineração depende da formação geológica, do minério a ser 

extraído, do tipo de lavra e do rejeito produzido (CARNEIRO et al., 2008; LONGO, 

RIBEIRO, MELO, 2011; QUADROS et al., 2016; WAHSHA et al., 2017). Quando o 

processo de mineração é realizado pelo método de lavra a céu aberto, origina uma grande 

transformação, impactando não apenas ambientalmente, mas também socialmente as 

comunidades ao redor (GUIMARÃES et al., 2013). A legislação afirma que as áreas que 

passaram pela atividade de mineração devem ser reabilitadas, com a finalidade de que o 

local degradado passe a ter uma condição estável em conformidade com os valores 

ambientais, estéticos e sociais das circunvizinhanças (IBAMA, 1990). 

Dentre as estratégias utilizadas para reabilitação de áreas mineradas, a prática de 

revegetação é considerada um dos procedimentos mais eficazes por se barato e de fácil 

aplicação, utilizando espécies nativas e/ou exóticas nesse processo (BANNING et al., 2011; 

PENG et al., 2009; QUADROS et al., 2016). Além de recompor as comunidades vegetais, a 



13 

 

revegetação é importante também na recuperação da diversidade das comunidades 

microbianas do solo (ESCOBAR et al., 2015; FAUCON, HOUBEN, LAMBERS, 2017; 

FINKENBEIN et al., 2013). 

O sucesso no estabelecimento de comunidades vegetais depende da recuperação da 

atividade biológica do solo. O funcionamento do solo é essencialmente realizado pelas 

comunidades microbianas e dos processos por elas desenvolvidos, como a estruturação, a 

decomposição de matéria orgânica e a ciclagem de nutrientes (CASTRO et al., 2006; 

CIARKOWSKA, SOLEK-PODWIKA, WIECZOREK, 2014; ESCOBAR et al., 2015; 

FINKENBEIN et al., 2013). Por suas funções essenciais no ecossistema e a sua sensibilidade 

às mudanças, as atividades e populações microbianas têm sido utilizadas como indicadores 

eficientes para estimar as alterações na qualidade do solo durante a reabilitação de áreas 

mineradas (CASTRO et al., 2017; CLAASSENS et al., 2005; CLAASSENS et al., 2008; 

CARNEIRO et al., 2008; ESCOBAR et al., 2015; KUJUR, PATEL, 2012; 

MUKHOPADHYAY et al., 2016; PASAYAT, PATEL, 2016; QUADROS et al., 2016; 

TEIXEIRA et al., 2017; VIEIRA et al., 2017; WAHSHA et al., 2017). 

 

2.2. Quadrilátero Ferrífero 

 

O Quadrilátero Ferrífero é uma das regiões com maior atividade de extração de minério 

de ferro do mundo, compreende uma área de cerca de 7200 km
2
 na parte central do estado de 

Minas Gerais, na região sudeste do Brasil. Trata-se de uma porção montanhosa, localizada ao 

sul da Cadeia do Espinhaço e corta o estado no sentido Norte-Sul (SCHAEFER et al., 2015). 

Recebeu esse nome por conta da localização espacial das terras altas que constituem um 

conjunto de cristas e superfícies erosivas soerguidas que possuem uma forma grosseiramente 

quadrangular, formando o entorno das terras baixas (VARAJÃO et al., 2009) e pelo alto teor 

de ferro no material de origem (itabiritos, dolomitos ferruginosos e rochas 

básico‑ultrabásicas) (CARVALHO FILHO, CURI, SHINZATO, 2010). 

Os solos dessa região são muito influenciados pela presença das rochas ferríferas no 

material de origem, sendo isso marcante nas suas características, principalmente pelos teores 

muito elevados de óxidos de ferro, menor profundidade e textura arenosa (CARVALHO 

FILHO, CURI, SHINZATO, 2010; CARVALHO FILHO et al 2015). Isso faz com que a 

vegetação local seja fortemente condicionada por essas características pedológicas, variando 

desde áreas campestres até florestais (JACOBI, CARMO, 2008; SCHAEFER et al., 2015). 



14 

 

As áreas de geossistemas ferruginosos no Quadrilátero Ferrífero apresentam uma grande 

diversidade de vegetação, abrangendo diferentes fitofisionomias, compostas pelas inter-

relações entre dois grandes biomas, o Cerrado e a Mata Atlântica, que são hotspots globais de 

biodiversidade com prioridade de conservação (MYERS et al., 2000), que faz dessa uma 

ecoregião única. Outro hotspot de diversidade que é encontrado nessas áreas são as Cangas 

Ferruginosas, que compreendem uma vegetação rasteira, adaptadas a solos rasos e com altos 

teores de Fe (CARMO, JACOBI, 2013; CARVALHO et al., 2012; NEVES et al., 2017; 

NOGUEIRA. et al., 2005; SKIRYCZ et al., 2014). Essa adaptação de vegetação é dada pelo 

tipo de solo e pelo clima da região que é tropical semiúmido, possuindo duas estações 

climáticas bem definidas: verão úmido e inverno seco (VARAJÃO et al., 2009). 

O Cerrado é o segundo maior bioma da América Latina, representa um importante 

corredor ecológico entre a floresta Amazônica e a Mata Atlântica (RAMPELOTTO et al., 

2013). O bioma Cerrado tem uma grande importância para a biodiversidade tropical e a 

produção agrícola, com fitofisionomias que vão desde formações florestais, savânicas até 

campestres, combinadas com solos altamente intemperizados (CASTRO et al., 2016; 

FRANÇOSO et al., 2015; LOPES et al., 2018; PONTES et al., 2017). A maioria dos solos 

desse bioma são Latossolos e Argissolos altamente intemperizados, existindo a presença de 

alguns Neossolos. Comumente, são solos ácidos, ricos em óxidos de ferro e alumínio, de 

baixa fertilidade (LOPES; GUILHERME, 2016). As fitofisionomias do Cerrado são os 

principais determinantes do funcionamento biológico no solo. Mendes et al. (2012) avaliaram 

várias fitofisionomias do cerrado em quatro épocas amostrais e observaram que as 

fitofisionomias florestais exibiam uma maior atividade e biomassa microbiana quando 

comparadas com pastagens e fitofisionomias de cerradão. 

A Floresta Atlântica ocupava grande parte do território brasileiro, restando hoje menos 

de 10% do original, seu uso para agricultura, indústria e habitação são as principais causas 

dessa redução (BRUCE et al., 2010). Caracteriza-se pela alta diversidade de espécies e o alto 

grau de endemismo, principalmente por abranger uma grande variedade de formações 

florísticas e climas. Pelo alto grau de endemismo e a diminuição das áreas de floresta observa-

se o declínio populacional de um grande número de espécies (HASUI et al., 2018; 

FOLLADOR et al., 2018; HADDAD, PRADO, 2005), demostrando a sensibilidade desse 

bioma e a necessidade de estudos visando a sua preservação. A Floresta Atlântica apresenta 

uma diversidade microbiana ainda pouco estudada (MENDES, TSAI, 2018), com um enorme 

potencial de encontrar novas espécies de microrganismos (BRUCE et al., 2010; 

DALL'AGNOL, et al., 2017).  



15 

 

As Cangas são ambientes ricos em rochas com alto teor de ferro (compostas por até 

90% de óxidos de ferro) e possuem características peculiares como solos ácidos, rasos e com 

reduzidos índices de fertilidade (SCHAEFER et al., 2015 VICENT; MEGURO, 2008). 

Constituem um dos sistemas brasileiros menos conhecidos, embora esteja entre os mais 

ameaçados, principalmente, devido à intensa atividade mineradora associada ao elevado teor 

de ferro no material de origem desse solo (JACOBI, CARMO, 2008; SKIRYCZ et al., 2014). 

Apesar de apresentar alta taxa de endemismo de plantas (CARMO, JACOBI, 2013; JACOBI, 

CARMO, 2008; NEVES et al., 2017; SKIRYCZ et al., 2014), os estudos sobre diversidade da 

microbiota do solo nesse ambiente ainda são escassos. Com destaque para estudos de 

diversidade de bactérias fixadoras de nitrogênio (CASTRO et al., 2017) e diversidade de 

fungos micorrízicos (CARVALHO et al., 2012; NOGUEIRA. et al., 2005; TEIXEIRA et al., 

2017; VIEIRA et al., 2017) no Qudrilatero Ferrífero. 

 

2.3. Indicadores de qualidade do solo 

 

A qualidade ambiental é composta por três componentes: a qualidade da água, do ar e 

do solo (ANDREWS, KARLEN, MITCHELL, 2002). As definições para as qualidades do ar 

e da água são baseadas principalmente no grau de poluição, o que impacta diretamente os 

ecossistemas e a saúde humana (CARTER et al., 1997). Por outro lado, a qualidade do solo é 

mais complexa, não abrangendo apenas aspectos relacionados à poluição, mas também aos 

aspectos ligados ao seu funcionamento e a complexidade da sua constituição química, física, 

mineralógica e biológica. Doran, Parkin (1994) conceituaram a qualidade do solo como a 

“capacidade do solo funcionar, dentro dos limites do ecossistema manejado ou natural, 

sustentando a produtividade biológica, mantendo a qualidade ambiental e promovendo a 

saúde vegetal e animal”. Esse conceito também pode incluir a capacidade de comunicação e 

adaptabilidade às mudanças entre a estrutura do solo e os organismos que nele habitam 

(LAVELLE et al., 2006). 

Por ser o solo um sistema trifásico, dinâmico, complexo e heterogêneo, sua qualidade 

não pode ser medida diretamente, sendo necessário o uso de atributos mensuráveis das suas 

propriedades. Os requisitos para escolha do indicador são relacionados à praticidade, 

facilidade de amostragem e medição, alta confiabilidade, sensibilidade a variações no manejo, 

ter uma forte correlação com as funções do solo, ser útil nas descrições dos processos do 

ecossistema, serem de alta aplicabilidade, serem fáceis de compreender e de baixo custo 



16 

 

(DORAN, PARKIN, 1994). No entanto, a escolha dos atributos relevantes e a interpretação 

das medições feitas não são fáceis, devido à complexidade dos solos, aos efeitos herdados do 

uso anterior da terra e às compensações entre os serviços ecossistêmicos (MENDES, SOUSA, 

REIS JUNIOR, 2015). 

Para avaliar a qualidade do solo, indicadores químicos, físicos e biológicos devem ser 

identificados e analisados quanto à sua sensibilidade aos distúrbios causados pelo manejo. 

Uma vez que tenham sido definidos, esses indicadores podem ser monitorados de forma a 

avaliar o impacto do manejo adotado sobre a qualidade do solo em curto, médio e longo prazo 

(CHAER; TÓTOLA, 2007). O componente biológico do solo tem papel de destaque na 

avaliação da sua qualidade, pois ele apresenta uma estreita inter-relação com os componentes 

físicos e químicos, principalmente pelo papel dos microrganismos nos processos 

ecossistêmicos (DILLY, POMPILI, BENEDETTI, 2018; HINOJOSA et al., 2004; MENDES, 

SOUSA, REIS JUNIOR, 2015). 

Apesar da sensibilidade dos indicadores biológicos em demostrarem as diferenças na 

qualidade do solo, Bünemann et al. (2018) em sua revisão sobre o tema, mostraram que eles 

ainda são pouco utilizados nesses estudos, os indicadores mais comuns são o pH e a matéria 

orgânica. O fato dos microrganismos serem os responsáveis diretos pelo funcionamento do 

solo, atuando nos processos de gênese, decomposição de resíduos orgânicos, ciclagem de 

nutrientes e biorremediação de áreas contaminadas por poluentes e agrotóxicos, justifica não 

só a importância, mas também a necessidade da inclusão dos indicadores microbiológicos nas 

avaliações de qualidade (BANDICK; DICK, 1999; CARNEIRO et al., 2008; ESCOBAR et 

al., 2015; MUÑOZ-ROJAS et al., 2016). A alta correlação entre os vários atributos biológicos 

indica a possibilidade de seleção de um conjunto reduzido e simplificado de indicadores 

capazes de expressar a qualidade biológica dos solos, tornando sua adoção em análises de 

rotina uma perspectiva atraente (CHAER; TÓTOLA, 2007; MENDES, SOUSA, REIS 

JUNIOR, 2015; RATCLIFFE, BOSMAN, CARNOL, 2018; SÁ et al., 2018). 

2.3.1. Biomassa Microbiana 

 

A biomassa microbiana (BM) é a fração viva da matéria orgânica do solo, constituída 

por bactérias, fungos, protozoários, actinobactérias e algas, que atuam no processo de 

decomposição de resíduos orgânicos, através da ciclagem de nutrientes e fluxo de energia 

(JENKINSON; LADD, 1981). A BM contém de 1% a 4% de C e de 3% a 5% de N total no 

solo, representando um reservatório de nutrientes para as plantas, sendo também o principal 



17 

 

catalizador no processo de ciclagem de elementos nos ecossistemas, dependendo das 

condições edafoclimáticas e a qualidade da matéria orgânica disponível, principalmente da 

serapilheira (GAMA-RODRIGUE, GAMA-RODRIGUES, 2008).  

A BM é usada como ferramenta para orientar o planejamento e avaliar as práticas de 

manejo do solo, pois trata-se de um indicador das alterações ambientais, respondendo 

rapidamente as flutuações sazonais de umidade e temperatura e as práticas de manejo, 

auxiliando na avalição dos processos de reabilitação de áreas após a atividade de mineração 

(CARNEIRO et al., 2008; ESCOBAR et al., 2015; QUADROS et al., 2016). 

Em solos reabilitados após a mineração de bauxita em Minas Gerais, Carneiro et al. 

(2008) observaram um rápido aumento nos teores do carbono da biomassa nos primeiros anos 

após a revegetação. Os autores atribuíram essa resposta à sensibilidade da biomassa 

microbiana em responder às mudanças de manejo e à entrada de C no sistema pelos processos 

de rizodeposição e decomposição da fitomassa das espécies que foram usadas na revegetação. 

Muitos fatores influenciam a disponibilidade de recursos para os microrganismos em solos 

durante a reabilitação após a mineração, mas à medida que o tempo passa após a revegetação, 

a estrutura da comunidade microbiana se torna mais semelhante às áreas não mineradas 

circunvizinhas assim como foi observado por Banning et al. (2011) e Quadros et al. (2016) em 

áreas revegetadas após a mineração de carvão. 

 

2.3.2. Respiração Basal do Solo 

 

A respiração basal reflete a atividade biológica do solo, representando a capacidade de 

degradação de compostos orgânicos pela microbiota. É definida como o consumo de O2 e a 

liberação do CO2 resultado de processos metabólicos dos organismos do solo, pois os mesmos 

realizam a decomposição da matéria orgânica e regulam as transformações dos elementos 

(ANDERSON, DOMSCH, 1993). As mais elevadas respirações basais podem ser indicativos 

de alta atividade biológica, pois com aumentos na biomassa microbiana e a rápida 

decomposição de um resíduo incorporado aumenta-se o fluxo de CO2 representando aumento 

na taxa metabólica das comunidades decompositoras, ou em resposta a algum estresse 

ambiental demostrando o efeito negativo desse evento (TÓTOLA E CHAER, 2002; ADACHI 

et al., 2006). 



18 

 

Em uma cronossequência de revegetações após a mineração de carvão no Rio Grande 

do Sul – Brasil, Quadros et al. (2016) observaram que a respiração basal na área sob floresta 

foi mais elevada que nas áreas revegetadas (de 3 a 19 anos após a revegetação). Esses autores 

afirmam que a recuperação da matéria orgânica e da atividade da microbiota é mais complexa 

do que a recuperação de características químicas do solo (pH e disponibilidade de nutrientes), 

pois para o restabelecimento da comunidade microbiana é necessário um longo tempo de 

recuperação. Santos et al. (2013) ao avaliarem os atributos biológicos do solo após 

revegetação em áreas de mineração de ouro em Minas Gerais – Brasil, observaram maiores 

taxas de respirações basais nas áreas nativas, demostrando que a microbiota é muito sensível a 

processos de degradação causados pela mineração. Por isso, a respiração basal é uma 

ferramenta eficaz para avaliar a atividade microbiana, a qualidade e a funcionalidade do solo 

em projetos de restauração (MUÑOZ-ROJAS et al., 2016). 

 

2.3.3. Coeficientes Metabólico e Microbiano 

 

O coeficiente metabólico (qCO2) é a razão entre o CO2 produzido pela respiração basal 

e o carbono da biomassa microbiana (ANDERSON, DOMSCH, 1993). Trata-se de uma 

avaliação da eficiência da atividade metabólica e permite a identificação dos solos que 

apresentam a microbiota mais eficiente na utilização de carbono e energia, pois ambientes 

com menor grau de distúrbio ou estresse apresentam menores qCO2 indicando que há um 

maior armazenamentos de C nos tecidos microbianos e menor perda de CO2 para a atmosfera 

(WARDLE, GHANI, 1995).  

O quociente microbiano (qMic) é uma medida da qualidade da matéria orgânica, 

calculada pela razão entre o C da biomassa microbiana e o C orgânico total no solo, ou seja, 

quantifica quanto do C é fração viva, fixado nas células microbianas (SPARLING, 1992). 

Quanto maiores os valores de qMic melhores são as condições para o desenvolvimento 

microbiano, as quais podem decorrer da adição de matéria orgânica de boa qualidade ou da 

diminuição de fatores limitantes a microbiota (CHAER; TÓTOLA, 2007). 

O qCO2 e o qMic podem ser aplicados para descrever as mudanças no uso do solo 

(BANNING et al., 2011; ARAÚJO et al., 2013), e também são eficientes em descrever áreas 

revegetadas após atividadedes de mineração, como foi observado por Carneiro et al. (2008) 

que encontraram maior qCO2 em áreas recém revegetadas com capim braquiária após a 



19 

 

mineração de bauxita em Minas Gerais – Brasil. Em áreas recém revejetadas com capim pós 

mineração de ouro em Minas Gerais – Brasil, Santos et al. (2013) também verificaram 

maiores qCO2 e menores qMic demostrando o desequilíbrio ambiental causado pela atividade 

de mineração. 

 

2.3.4. Atividade Enzimática do Solo 

 

As enzimas são catalisadores bioquímicos que aceleram reações químicas. No solo, as 

enzimas têm sua atividade relacionada com os ciclos biogeoquímicos, auxiliando na 

mineralização de elementos essenciais aos ecossistemas, como C, N, P e S. São indicadoras 

do estado nutricional do solo, por estarem ligadas a disponibilidade de nutrientes na solução 

(CHAER; TÓTOLA, 2007) é, também, um dos primeiros atributos a serem alterados quando 

o solo é perturbado (ACOSTA-MARTÍNEZ et al., 2014). 

As atividades enzimáticas no solo são resultado de enzimas intra e extracelulares 

produzidas por células animais, vegetais ou microbianas. As enzimas extracelulares podem 

permanecer ativas no solo por períodos variáveis de tempo, podendo ser imobilizadas ou 

complexadas em coloides minerais e orgânicos (SCHLOTER, DILLY, MUNCH, 2003; 

TÓTOLA, CHAER, 2002), atuando quando as condições ambientais tornam-se favoráveis. As 

enzimas atuam sobre substratos específicos e podem ser classificadas dentro de seis grupos: 

hidrolases, oxiredutases, transferases, liases, isomerases e ligases. Sendo as hidrolases, como 

a arilsulfatase, a β-glicosidase, as fosfatases e a urease, as mais estudadas nos solos, pois 

catalisam a quebra de substratos em compostos orgânicos de menor peso molecular, 

facilitando sua mineralização (ALEF, NANNIPIERI, 1995). 

As arilsulfatases são enzimas extracelulares fundamentais na biociclagem do enxofre, 

pois catalisam a hidrólise ésteres de sulfato orgânico, liberando SO4 disponível 

(TABATABAI, BREMNER, 1970). As maiores atividades dessa enzima podem refletir na 

dependência da reciclagem bioquímica do S no solo (MENDES et al., 2012), trazendo uma 

estimativa da atividade biológica (MENDES, SOUSA, REIS JUNIOR, 2015). A atividade 

dessa enzima é fortemente afetada pelas mudanças no uso da terra e pode ser um indicador 

dos teores de S e C lábeis no solo (SÁ et al., 2018). 

A β-glicosidase atua na hidrólise da celulose e de outros oligossacarídeos, liberando 

glicose que servirá como fonte de energia para os microrganismos (EIVAZI, TABATABAI, 



20 

 

1988) e sua atividade está relacionada com a quantidade e qualidade dos resíduos vegetais 

retornados ao solo, que são mais complexos nas áreas nativas do que nas áreas agrícolas 

(PEIXOTO et al., 2010). A atividade dessa enzima muitas vezes pode ser menor em área de 

floresta nativa, quando essa é formada por vegetação com maior potencial recalcitrante que 

em áreas cultivadas (LOPES et al., 2013; MENDES et al., 2012; PEIXOTO et al., 2010). 

Quadros et al. (2016) observaram maior atividade da β-glicosidase em solo sob floresta em 

comparação com os locais revegetados após a mineração de carvão, mas com o tempo da 

revegetação (19 anos) os valores se aproximaram aos da floresta, demostrando que o tempo de 

revegetação é influente no aumento das atividades microbianas. 

As fosfatases têm sido estudadas no solo por catalisarem a hidrólise de ésteres de 

fosfato orgânico a fósforo inorgânico, que fica disponível (EIVAZI, TABATABAI, 1977). É 

essencial para o desenvolvimentos de plantas uma ótima disponibilidade de P, principalmente 

em regiões tropicais pela rápida imobilização do P inorgânico (RODRIGUES et al., 2016), 

por isso conhecer a atividade das fosfatases é primordial para um manejo adequado do solo 

(MEDEIROS et al., 2017; MENDES et al., 2012). Em áreas que passam por processos de 

reabilitação após a mineração observa-se a maior atividade dessas enzimas quando a 

vegetação está mais estabilizada, indicando uma recuperação mais efetiva da atividade 

biológica no solo (CARNEIRO et al., 2008; ESCOBAR et al., 2015; SANTOS et al., 2013) 

A urease é uma enzima importante no ciclo do N, realiza a hidrólise da ureia 

disponibilizando o NH3 (TABATABAI, BREMNER, 1972). Compreender a dinâmica do N 

no solo é de extrema importância, uma vez que a eficiência do uso C pelos microrganismos 

aumenta com o aumento da disponibilidade de N (MANZONI, 2017). Medeiros et al. (2017) 

demonstraram que a atividade das enzimas arilsulfatase, fosfatase ácida e urease foram 

eficientes em quantificar a atividade biológica para diferenciar sistemas de restauração na 

Caatinga após o uso agrícola, reforçando que as atividades enzimáticas atuam como 

ferramentas muito sensíveis para o monitoramento de mudanças no uso do solo. 

Uma forma de estudar as atividades enzimáticas no solo também é pela quantificação da 

hidrólise do diacetato de fluoresceína (FDA), que é um método bastante utilizado para 

avaliação indireta da atividade heterotrófica do solo. Trata-se de um substrato que é 

hidrolisado por diversas enzimas (esterases, proteases e lipases), estimando assim a atividade 

microbiana em diferentes habitats (BANDICK, DICK, 1999). Carneiro et al. (2008) avaliando 

o impacto da mineração de bauxita em solo do sudeste brasileiro observaram que a prática 

provocou grande impacto nos atributos microbiológicos, mas as atividades enzimáticas totais 



21 

 

pela FDA apresentaram rápida recuperação no solo impactado atingindo valores similares aos 

das áreas de referências a partir do primeiro ano. 

 

2.3.5. Diversidade de Bactérias Promotoras de Crescimento Vegetal 

 

O solo é o habitat de uma grande diversidade de organismos que estão em constante 

interação e desempenham funções importantes nos ciclos biogeoquímicos e no funcionamento 

dos ecossistemas (MOREIRA, SIQUEIRA, 2006). A diversidade pode ser definida como a 

variedade e a abundância relativa das espécies em um determinado ambiente. Já a 

biodiversidade no solo pode ser considerada como a quantidade e a distribuição da 

informação biológica, que pode ser traduzida em funções metabólicas, podendo estar 

organizada em níveis que vão desde o número de espécies (riqueza), abundância relativa de 

espécies (equitabilidade) até a quantificação de grupos funcionais (BORGES et al., 2016). A 

maior diversidade no solo garante a sua resiliência, ou seja, a capacidade de adequar-se as 

mudanças que nele ocorrem (MOREIRA, SIQUEIRA, 2006). 

Dentre os microrganismos que podem ser estudados no solo, as bactérias promotoras de 

crescimento vegetal (BPCV) destacam-se por poderem ser aplicadas como recurso genético 

em processos de revegetação de áreas que passaram por intensa modificação, como a 

mineração (VELÁZQUEZ et al., 2017). As BPCV ocorrem na rizosfera de plantas ou 

endofiticamente nos tecidos vegetais, podendo ser simbióticas ou não, e têm capacidade de 

estimular o crescimento vegetal através de diferentes mecanismos diretos e indiretos. 

Diretamente por meio da produção de compostos que estimulam o crescimento ou por meio 

da disponibilização de nutrientes que a planta pode absorver, destacando-se a fixação 

biológica de nitrogênio, a produção fitohormônios, como ácido indolacético, e a solubilização 

de fosfato (COSTA et al., 2016; LIN et al., 2013; PEIX et al., 2015;). Os mecanismos 

indiretos estão relacionados à proteção da planta com a produção de antibióticos, a 

competição contra organismos patogênicos, a produção de sideróforos, quelatação de metais 

(RANGEL et al., 2016; SAHA et al., 2013; VELÁZQUEZ et al., 2017), e até por meio de 

mitigação das emissões de gases de efeito estufa (ITAKURA et al., 2012). 

A partir dos nódulos de leguminosas podem ser isolados muitos gêneros de bactérias 

reconhecidas como promotoras de crescimento vegetal, que realizam outros mecanismos de 

promoção de crescimento além da fixação biológica de nitrogênio (GUIMARÃES et al., 

2012; JARAMILLO et al., 2013; LIMA et al., 2009; PEIX et al., 2015). Velázquez et al. 



22 

 

(2017) em sua revisão sobre o assunto, descreveram que vários estudos realizados em 

bactérias isoladas a partir de nódulos de diferentes leguminosas, mostraram que eles 

abrigavam bactérias de diferentes filos, incluindo Proteobacterias (classes 

Alphaproteobacteria, Betaproteobacteria e Gammaproteobacteria), Bacteroidetes, 

Sphingobacteria, Actinobacteria e Firmicutes. Essa ampla diversidade microbiana constitui-se 

uma alternativa biotecnológica para ser utilizada como probióticos e fertilizantes de plantas. 

A revegetação após atividade de mineração auxilia no aumento da diversidade de 

organismos, como foi descrito por Quadros et al. (2016) em área de mineração de carvão 

revegetada por capim; por Escobar et al. (2015) em área de mineração de titânio revegetada 

com espécias nativas da caatinga; .por Castro et al. (2017), Teixeira et al. (2017) e Vieira et 

al. (2017) em áreas de mineração de ferro revegetadas com capim. Além do aumento da 

biodiversidade, os microrganismos do solo favorecem a sobrevivência das plantas durante o 

processo de revegetação, como foi encontrado por Matias et al. (2009) em áreas revegetadas 

após atividade de mineração de ferro no Quadrilátero Ferrífero. Esses autores observaram que 

plantas que foram inoculadas com rizóbios e fungos micorrízicos arbusculares apresentaram 

maior sobrevivência e aumentos no crescimento e no teor de nitrogênio e fósforo nas plantas. 

 

2.4. Sazonalidade Climática 

 

A qualidade e a quantidade de resíduos vegetais no solo são os principais 

impulsionadores da biomassa e das atividades da microbiota no solo, pois os microrganismos 

heterotróficos dependem do carbono derivado das plantas como fonte de energia (FAUCON, 

HOUBEN, LAMBERS, 2017; SÁ et al., 2018; ZAK et al., 2003). A quantidade e a 

composição bioquímica de exsudados das raízes e da serapilheira podem variar 

consideravelmente entre fitofisionomias (BANNING et al., 2011; PONTES et al., 2017; 

WAGG et al., 2014), entre as estações climáticas (CASTRO et al., 2016; LI et al., 2018; LIU 

et al., 2018; MARTINY et al. 2006; MENDES et al., 2012; RATCLIFFE, BOSMAN, 

CARNOL, 2018) e entre os diferentes manejos empregados (BALDRIAN et al., 2008; 

CLAASSENS et al., 2005; LYNN et al., 2017). 

As sazonalidades climáticas, principalmente em relação às mudanças na precipitação, 

influenciam na fenologia da planta e na dinâmica da deposição e decomposição da 

serapilheira (BUSCARDO et al., 2018; LI et al., 2018; LIU et al., 2018; MARTINY et al. 

2006; MENDES et al., 2012). De fato, os microrganismos do solo e os processos 



23 

 

biogeoquímicos aos quais eles estão associados podem variar muito, estando essa 

variabilidade relacionada com a disponibilidade de recursos afetados pela limitação climática 

(WAGG et al. 2014).  

Entender o efeito dos padrões sazonais do clima e como eles interferem nos atributos 

químicos, físicos e biológicos do solo, é um pré-requisito para sugerir indicadores que visem à 

avaliação de mudanças no funcionamento do solo em função de manejo ou estratégias de 

recuperação (BALDRIAN et al., 2010; LOPES et al., 2018; RATCLIFFE, BOSMAN, 

CARNOL, 2018; VIEIRA et al., 2017). Mudanças na atividade microbiana em função da 

sazonalidade, em geral, estão relacionadas aos conteúdos de umidade do solo, descrita como 

provável regulador na dinâmica temporal de diferentes atividades biológicas em diferentes 

condições de vegetação e processos de recuperação do solo (ACOSTA-MARTÍNEZ et al., 

2014; BALDRIAN et al., 2010; CASTRO et al., 2016). 

O Quadrilátero Ferrífero é um ambiente tropical caracterizado por seu regime sazonal e 

a sua vasta composição florística. O clima local é definido por duas estações climáticas: verão 

úmido e inverno seco (VARAJÃO et al., 2009), e assim como a vegetação, o funcionamento 

biológico do solo é sensível as essas mudanças sazonais (VIEIRA et al., 2017), sendo 

importante mensurar essa variação. Com os ciclos de umedecimento e secagem, a vegetação 

responde com maior desenvolvimento e retorno de atividades metabólicas na época de 

chuvas, assim retornando material orgânico para compor a serapilheira, contribuindo para o 

aumento da capacidade funcional do solo, com aumentos nas atividades enzimáticas 

essenciais para a decomposição e mineralização da matéria orgânica no solo (CASTRO et al., 

2016; LI et al., 2018; LIU et al., 2018; LOPES et al., 2018; RATCLIFFE, BOSMAN, 

CARNOL, 2018). 

Mudanças nas atividades enzimáticas e na estrutura das comunidades microbianas são 

correlacionadas com as mudanças nas condições edafoclimáticas e de disponibilidade de 

nutrientes (ACOSTA-MARTÍNEZ et al., 2014; LI et al., 2018), mas também ao teor de 

umidade no solo (MENDES et al., 2012). Em diferentes fitosisionomias de Cerrado, que 

apresentam acentuada sazonalidade entre as estações chuvosas e secas, Castro et al. (2016) 

avaliaram a estrutura e a funcionalidade microbiana dos solos e observaram que há mudanças 

entre as estações climáticas, com aumentos significativos na abundância relativa de genes 

associados à aquisição e metabolismo de ferro, dormência e esporulação durante a estação 

seca, provavelmente em resposta ao estresse hídrico, e um aumento na abundância relativa de 



24 

 

genes relacionados à respiração, síntese de DNA e proteína durante a estação chuvosa, 

denotando o aumento da biomassa microbiana no solo. 

Estudos conduzidos em área revegetada após atividade de mineração de carvão, na 

República Tcheca, mostraram que a atividade da fosfatase foi afetada pela sazonalidade 

climática, aumentando com o aumento da disponibilidade de água no solo (BALDRIAN et al., 

2008). Já Escobar et al. (2015) avaliaram uma cronosequencia de reabilitação de solos após 

mineração de titânio na Paraíba–Brasil e não encontraram respostas relacionadas as mudanças 

da estação chuvosa para a seca nas atividades enzimáticas e composição da comunidade 

microbiana no solo. Assim como Carneiro et al. (2008) também não encontraram influencia 

da sazonalidade climática ao avaliarem os atributos biológicos do solo após a revegetação de 

uma área de mineração de bauxita. Em área de mineração de ferro revegetada com capim e 

em fitofisionomias adjacentes no Quadrilátero Ferrífero, Vieira et al. (2017) observaram que a 

diversidade morfológica e molecular de fungos micorrízicos arbusculares foi diferente entre 

as estações climáticas, o número de esporos foi maior na estação seca do que na chuvosa, 

demostrando o efeito da sazonalidade na resposta da microbiota em relação ao estresse 

hídrico. 

 

  



25 

 

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32 

 

SEGUNDA PARTE – ARTIGOS 

 

 

 

ARTIGO 1 – Soil microbiological attributes indicate recovery of an iron mining area and of 

the biological quality of adjacent phytophysiognomies 

 

 

 

Artigo aceito para publicação na revista Ecological Indicators 

Doi: https://doi.org/10.1016/j.ecolind.2018.04.073 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



33 

 

Soil microbiological attributes indicate recovery of an iron mining area and of the 

biological quality of adjacent phytophysiognomies 

 

Aline Oliveira Silva
1
; Amanda Monique da Costa

1
, Anita Fernanda dos Santos Teixeira

1
; 

Amanda Azarias Guimarães
1
; Jessé Valentim dos Santos

1
; Fatima Maria de Souza Moreira

1*
 

 

1
Setor de Biologia, Microbiologia e Processos Biológicos do Solo, Departamento de Ciência 

do Solo, Universidade Federal de Lavras (UFLA), Lavras - MG, Brazil. 

 

 

 

 

 

*Corresponding author 

 E-mail address: fmoreira@dcs.ufla.br 

Telephone number: +55 35 3829-1254 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

mailto:fmoreira@dcs.ufla.br


34 

 

Abstract: Mining activities modify the landscape and may have severe environmental impacts. 

The degree of recovery or disturbance of these environments must be determined, and 

microbiological indicators are most sensitive for this evaluation. The aim of this study was to 

evaluate the soil microbiological attributes of an area rehabilitated after iron mining activities 

and evaluate the adjacent phytophysiognomies. Soil samples were collected in a rehabilitated 

area revegetated with grass (RA) and in the phytophysiognomies of ironstone outcrops (IO), 

of neotropical savanna (NS), and of Atlantic Forest (AF) in two climate seasons (dry and 

rainy). Microbial biomass carbon, soil respiration, and enzyme activities (β-glucosidase, acid 

and alkaline phosphatase, arylsulfatase, urease, fluorescein diacetate hydrolysis) were 

determined, and the metabolic coefficient (qCO2), the microbial coefficient (qMic), and 

specific enzyme activities were calculated. Analyses of variance, means testing, and principal 

component analysis between the soil microbiological and physicochemical attributes were 

carried out. The microbiological indicators differed according to the type of 

phytophysiognomy and the season. Enzyme activities, microbial biomass, qCO2, soil 

respiration, and qMic were sensitive in indicating differences among the phytophysiognomies, 

as well as organic carbon, total N, Fe, Cu, and Al
3+ 

contents, pH, potential acidity, cation 

exchange capacity, and clay and sand contents. The IO and NS phytophysiognomies exhibited 

the highest organic carbon and total N contents, whereas AF, NS, and IO exhibited the highest 

values of microbial biomass carbon. In both climate seasons, the AF exhibited higher values 

of soil respiration and enzyme activities. The Ironstone Outcrops exhibited high microbial 

biomass that was active in the processes of nutrient cycling, shown by its enzyme activities, 

whereas lower values of microbial biomass carbon and enzymes and higher values of qCO2 

were observed in RA. Nevertheless, RA exhibited higher specific enzyme activities and 

higher qMic, indicating that the process of revegetation with grass favors activity of the 

microbial community, and promotes recovery of this area. 

 

Keywords: Bioindicators, climate season, ironstone outcrops, rehabilitated area, neotropical 

savanna, Atlantic forest. 

 

 

 

 

 



35 

 

1. Introduction 

Human activity continuously affects the soil, leading to chemical, physical, and 

biological changes (Carvalho et al., 2016; Dary et al., 2010; Quadros et al 2016). Mining is 

among the human activities that have the most significant impact on ecosystems because it 

intensely modifies the local landscape in extraction, processing, storage for transport, or 

deposit of sterile wastes and tailings, bringing about changes in the soil, which becomes 

difficult to rehabilitate (Carneiro et al., 2008; Santos et al., 2013; Santos et al., 2016). 

One of the areas of most intense iron mining activity in the world is the Quadrilátero 

Ferrífero (Ferriferous Quadrilateral) in south central Minas Gerais, Brazil. The quantity of 

mineral resources, especially iron ore, makes this an important region for world supply. The 

vegetation ecotones of the region are strongly conditioned by pedological characteristics, due 

to the presence of ferrous rocks (de Carvalho Filho et al. 2015; Varajão et al., 2009). The type 

of vegetation varies from open fields to forests, including ironstone outcrops, neotropical 

savanna, and Atlantic Forest, and it is a hotspot of biodiversity (Carmo and Jacobi, 2013; 

Hoffmann, Rodrigues, 2011; Skirycz et al., 2014; Teixeira et al., 2017; Torres et al., 2017). 

Verifying the diversity of vegetation and soil attributes that occur in this mining area is 

of extreme importance for evaluating processes of rehabilitation after mining activities 

(Santos et al., 2016; Skirycz et al., 2014). Nevertheless, studies concerning diversity and 

microbial activity in these areas have been lacking. There have been several evaluations of 

fauna, flora, and soil in ferruginous soil areas (Carmo and Jacobi, 2013; de Carvalho Filho et 

al. 2010; de Carvalho Filho et al., 2015; Hoffmann and Rodrigues, 2011; Jacobi et al, 2008; 

Skirycz et al., 2014; Takahasi and Meirelles, 2014; Varajão et al., 2009). However, studies 

related to soil microbiota and their activity in these mining areas throughout the world are still 

scarce (Cao et al., 2015; Castro et al., 2017; Kujur, Patel, 2012; Matias et al., 2009; 

Mingorance et al., 2017; Pasayat, Patel, 2016; Vieira et al., 2017). 

Microbial activity plays a fundamental role in biogeochemical cycles, bringing about 

decomposition and mineralization of organic materials, thus maintaining ecological processes. 

Microbiological attributes are sensitive bioindicators of soil quality (Doran and Parkin, 1994; 

Karlen et al., 1997), and they are used to evaluate agricultural systems (Borges et al., 2014; 

Lammel et al., 2015; Lammel et al., 2017; Lopes et al., 2013) and soils rehabilitated after 

contamination with metals (Santos et al., 2013; Santos et al., 2016) and after coal and bauxite 

mining activities (Carneiro et al., 2008; Ciarkowska, et al., 2014; Claassens, et al., 2008; 

Mukhopadhyay, et al., 2016; Muñoz-Rojas et al, 2016; Upadhyay et al., 2017). Microbial 



36 

 

biomass, soil respiration, qCO2, and qMic have been widely evaluated in papers already 

mentioned and in others. Enzyme activities related to C, N, P, and S cycles are other 

important indicators (Medeiros et al., 2017; Mendes et al., 2012). This highlights the need for 

including soil microbiological indicators in studies related to evaluation of ferruginous soil 

areas affected by mining activities. This study makes an important contribution to evaluation 

of soil quality in these areas by integrating soil biological indicators with chemical and 

physical indicators. 

The hypothesis tested is that soil microbiological indicators are sensitive in detecting 

significant changes in an area rehabilitated after iron mining activities and in the adjacent 

phytophysiognomies. The aim is to evaluate recovery of the area changed by mining and 

evaluate the soil quality of adjacent phytophysiognomies in two climate seasons by means of 

physicochemical and microbiological attributes of the soil, as well as verify which of these 

attributes are most sensitive for indicating disturbances in the environments evaluated. 

2. Materials and methods 

2.1.Location of the experiment 

The soil was collected in August 2015 (dry season) and in January 2016 (rainy season) 

in phytophysiognomies in the municipality of Nova Lima, at the Centro de Tecnologia de 

Ferrosos (Miguelão), and in the municipality of Brumadinho, at the Córrego do Feijão mine 

of the Vale S.A. company, in the Quadrilátero Ferrífero in Minas Gerais in the Southeast 

region of Brazil. Climate in the region is Cwa according to the Köppen classification, with a 

dry winter and rainy summer. Mean annual temperature is from 19 to 22 °C, and mean annual 

rainfall is from 1100 to 1420 mm. 

The phytophysiognomies were described by Castro et al. (2017) as Ironstone Outcrops 

(IO), known as canga; Neotropical Savanna (NS) or Brazilian Cerrado; Atlantic Forest (AF); 

and a rehabilitated area revegetated with grass (RA). The RA was affected by mining activity 

through removal of its native vegetation (Atlantic Forest) for establishment of a pre-transport 

ore deposit area. When mining activity ceased in 2005, the rehabilitation project began, with 

planting of tree species (predominantly Machaerium nyctitans and Peltophorum dubium, 

which did not survive successive fires from human activity), of grasses (Panicum maximum 

Jacq, Brachiaria decumbens, Melinis minutiflora), and of some leguminous plants 

(Neonotonia wightii, Mimosa sp., Crotalaria juncea). Currently, grasses predominate in the 

area and are considered as revegetation plants. 

2.2. Soil sampling 



37 

 

The soil in each phytophysiognomy was sampled according to a sampling design of two 

transects at a distance of 50 m from one another. In each transect, five georeferenced points 

were separated by about 50 m, resulting in 10 points per phytophysiognomy, as shown in Fig. 

1, which also shows the topographic moisture index of the sampled phytophysiognomies, 

obtained by the Geographic Information System. For each point. combined samples 

composed of five subsamples that were separated by five meters were collected at the depth of 

0-0.20 m in a line transversal to the transect. All composite samples (each of 500 g) were 

stored in sterile plastic bags and immediately taken to the laboratory, where they were sieved 

(2 mm mesh) and kept at 4º C for 15 days before analysis. This procedure was the same for 

both sampling seasons. 

Soil classes of the phytophysiognomies were Oxisol Plinthic (Brazilian Classification-

Plintossolo Pétrico) in IO and NS; the AF exhibited a toposequence with Oxisol (Brazilian 

Classification-Latossolo Vermelho and Latossolo Vermelho-Amarelo,) and Inceptisols 

(Brazilian Classification-Cambissolo Háplico); and the RA was classified as an anthropic 

terrain, not considered as soil. Analyses of the chemical and physical attributes were carried 

out for the dry season (Castro et al., 2017) and rainy season (Table 1). Chemical and physical 

attributes were evaluated in 10 composite samples for each phytophysionomy. Biological 

attributes were analyzed in three analytical replicates per composite sample.  

2.3.Determination of soil indicators 

Organic carbon (Corg) was determined by oxidation with potassium dichromate in the 

presence of H2SO4, followed by titration of the excess of dichromate in the sample with a 

ferrous ammonium sulfate and diphenylamine indicator (1%) solution (Walkley and Black, 

1934). Total nitrogen of the soil was determined according to the Kjeldahl method by steam 

distillation (Joergensen and Brookes, 1990). 

Microbial biomass carbon (MBC) was determined from 20 g of soil irradiated in a 

microwave oven with a power supply of 120 V (60 Hz), frequency of 2450 MHz, and power 

concentration of 1.35 KW for three minutes to eliminate microorganisms and release cell 

components (Islam and Weil, 1998). After that, carbon was extracted with potassium sulfate 

(0.5 mol L
-1

), followed by oxidation with potassium dichromate (0.066 mol L
-1

) in the 

presence of acid (H2SO4 and H3PO4) on a heating plate. After cooling, the solution was 

titrated with ferrous ammonium sulfate (0.033 mol L
-1

) in the presence of diphenylamine 

indicator (1%) (Vance et al., 1987). 



38 

 

Soil basal respiration was quantified by incubation of 20 g of soil in a hermetically 

sealed container for three days at a temperature of 28ºC. The CO2 released from the samples 

was captured by an NaOH solution (0.5 mol L
-1

), which was titrated with HCl (0.5 mol L
-1

) 

using phenolphthalein (1%) as an indicator (Anderson and Domsch, 1993). The metabolic 

quotient (qCO2) was calculated by the SBR/MBC ratio (Anderson and Domsch, 1993), and 

the microbial quotient (qMic) by the MBC/Corg expression (Sparling, 1992). 

The activities of the enzymes β-glucosidase (EC 3.2.1.21) (Eivazi and Tabatabai, 1988), 

acid phosphatase and alkaline phosphatase (EC 3.1.3.2) (Eivazi and Tabatabai, 1977), and 

arylsulfatase (EC 3.1.6.1) (Tabatabai and Bremner, 1970) were evaluated by incubation and 

read in a spectrophotometer at 410 nm. Soil samples of 1 g, containing 1 mL of substrate (ρ-

nitrophenyl-β-D-glucoside for β-glucosidase, ρ-nitrophenyl-phosphate for acid phosphatase 

and alkaline phosphatase, and ρ-nitrophenyl-sulfate for arylsulfatase) were incubated for one 

hour at 37ºC in the presence of toluene and buffer solution in pH specific for each activity 

(pH 6.0 for β-glucosidase, 6.5 for acid phosphatase, 11.0 for alkaline phosphatase, and 5.8 for 

arylsulfatase). After the incubation period, the reaction was interrupted with the addition of 

CaCl2 (0.5 mol L
-1

) and NaOH (0.5 mol L
-1

). The supernatant was filtered (Whatman no. 42 

paper), and then readings were made with a spectrophotometer. 

Urease activity (EC 3.5.1.5) (Tabatabai and Bremner, 1972) was estimated from 5 g soil 

samples incubated for two hours at a temperature of 37°C in the presence of toluene, THAM 

buffer (0.05 mol L
-1

, pH 9.0), and urea solution (0.2 mol L
-1

). The reaction was interrupted 

with the addition of KCl-Ag2SO4 (2.5 mol L
-1

, 100 mg L
-1

), and the solution was then shaken 

(150 rpm) for 30 minutes. After shaking, the solution was filtered and ammonium was 

determined by microdistillation (Keeney and Nelson, 1982). 

Total enzyme activity of the soil was estimated by fluorescein diacetate hydrolysis 

(FDA) (Dick et al., 1996) on 2.5 g soil samples incubated at a temperature of 37ºC together 

with fluorescein solution (C20H12O5 10 mg L
-1

) in a sodium phosphate buffer (60 mmol L
-1

 at 

pH 7.0) for 24 hours, with shaking at a speed of 50 rpm. After that, the reaction was 

interrupted with acetone (50%), and centrifugation was carried out for 5 minutes at 3000 rpm; 

the supernatant was filtered and reading was made in a spectrophotometer at 490 nm. 

The specific activities of the enzymes in the soil samples were calculated by the ratio 

between the enzyme activities and the microbial biomass carbon, according to the 

methodology proposed by Waldrop et al. (2000). 



39 

 

Organic carbon was determined by oxidation with potassium dichromate in the presence 

of H2SO4 followed by titration of the excess of dichromate in the sample with a ferrous 

ammonium sulfate and diphenylamine indicator (1%) solution (Walkley and Black, 1934). 

Total nitrogen content in the soil was determined according to the Kjeldahl method by steam 

distillation (Joergensen and Brookes, 1990). 

Microbial biomass carbon was determined from 20 g of soil irradiated in a microwave 

oven with a power supply of 120 V (60 Hz), frequency of 2450 MHz, and power 

concentration of 1.35 KW for three minutes to eliminate microorganisms and release cell 

components (Islam and Weil, 1998). After that, carbon was extracted with potassium sulfate 

(0.5 mol L
-1

), followed by oxidation with potassium dichromate (0.066 mol L
-1

) in the 

presence of acid (H2SO4 and H3PO4) on a heating plate. After cooling, the solution was 

titrated with ferrous ammonium sulfate (0.033 mol L
-1

) in the presence of diphenylamine 

indicator (1%) (Vance et al., 1987). 

Soil basal respiration (SBR) was quantified by incubating 20 g of soil in a hermetically 

sealed container for three days at 28ºC. The CO2 released from the samples was captured by 

NaOH solution (0.5 mol L
-1

), which was titrated with HCl (0.5 mol L
-1

) using phenolphthalein 

(1%) as an indicator (Anderson and Domsch, 1993). The metabolic quotient (qCO2) was 

calculated by the SBR/MBC ratio (Anderson and Domsch, 1993), and the microbial quotient 

(qMic) by the MBC/Corg expression (Sparling, 1992). 

The activities of the enzymes β-glucosidase (EC 3.2.1.21) (Eivazi and Tabatabai, 1988), 

acid phosphatase and alkaline phosphatase (EC 3.1.3.2) (Eivazi and Tabatabai, 1977), and 

arylsulfatase (EC 3.1.6.1) (Tabatabai and Bremner, 1970) were evaluated by measuring 

optical density (O.D.) in spectrophotometer at 410 nm. Soil samples of 1 g, containing 1 mL 

of substrate (ρ-nitrophenyl-β-D-glucoside for β-glucosidase, ρ-nitrophenyl-phosphate for acid 

phosphatase and alkaline phosphatase, and ρ-nitrophenyl-sulfate for arylsulfatase) were 

incubated for one hour at 37ºC in the presence of toluene and buffer solution in pH specific 

for each activity (pH 6.0 for β-glucosidase, 6.5 for acid phosphatase, 11.0 for alkaline 

phosphatase, and 5.8 for arylsulfatase). After the incubation period, the reaction was stopped 

with the addition of CaCl2 (0.5 mol L
-1

) and NaOH (0.5 mol L
-1

). The supernatant was filtered 

(Whatman no. 42 paper), and then readings were taken using spectrophotometer. 

Urease activity (EC 3.5.1.5) (Tabatabai and Bremner, 1972) was estimated from 5 g soil 

sample incubated for two hours at a temperature of 37°C in the presence of toluene, THAM 

buffer (0.05 mol L
-1

, pH 9.0), and urea solution (0.2 mol L
-1

). The reaction was stopped with 

the addition of KCl-Ag2SO4 (2.5 mol L
-1

, 100 mg L
-1

), and the solution was then shaken (150 



40 

 

rpm) for 30 minutes. After shaking, the solution was filtered and ammonium was determined 

by microdistillation (Keeney and Nelson, 1982). 

Total enzyme activity of the soil was estimated by fluorescein diacetate hydrolysis 

(FDA) (Dick et al., 1996) where 2.5 g soil sample was incubated at a temperature of 37ºC 

together with fluorescein solution (C20H12O5 10 mg L
-1

) in a sodium phosphate buffer (60 

mmol L
-1

 at pH 7.0) for 24 hours, with shaking at a speed of 50 rpm. After that, the reaction 

was interrupted with acetone (50%), and centrifuged for 5 minutes at 3000 rpm; the 

supernatant was filtered and O.D. was taken at 490 nm. 

The specific activities of the enzymes in the soil samples were calculated by the ratio 

between the enzyme activities and the microbial biomass carbon, according to the 

methodology proposed by Waldrop et al. (2000). 

2.4.Statistical analyses 

Results obtained for different tests were subjected to analysis of variance (p<0.01) and 

the Scott-Knott test (p<0.05) between phytophysiognomies and climatic seasons using the 

Sisvar statistical software (Ferreira, 2011). Principal component analysis (PCA) was carried 

out using the R software (R Development Core Team, 2011) to show the ordering of the 

phytophysiognomies and their relationship to the microbiological, chemical, and texture 

attributes of the soil; eigenvalues greater than 0.6 were considered as indicating high 

association of the principal components. 

3. Results 

The results of organic carbon and total nitrogen are shown in Figure 2, and microbial 

biomass carbon, soil basal respiration, and metabolic and microbial coefficients are shown in 

Table 2. The lowest values of organic carbon, total nitrogen, and microbial biomass carbon 

and the highest values of qCO2 and qMic were in RA, regardless of the season. 

Table 3 shows the enzyme activity in the phytophysiognomies of the Quadrilátero 

Ferrífero in the dry and rainy seasons. The most intense activity of the enzymes β-

glucosidase, acid phosphatase, alkaline phosphatase, urease, and FDA, regardless of the 

season evaluated, was in AF, whereas the lowest activity of the enzymes β-glucosidase, acid 

phosphatase, and alkaline phosphatase was in RA. 

Bioindicators increased in all the phytophysiognomies from the dry season to the rainy 

season (Table 2 and 3). 

3.1. Chemical and physical attributes of the soil 



41 

 

The chemical and soil texture parameters were not very different between the sampling 

seasons; they followed the same tendency in the dry season and rainy season (Table 1). The 

pH values ranged from 4.21 to 5.60 in the dry season and from 3.91 to 5.36 in the rainy 

season, with high values in RA and low values in AF, regardless of the season evaluated 

(p<0.05). The high values of base saturation were also in RA (p<0.05), probably due to the 

revegetation process with liming and fertilization for the planting of soil cover plants. AF had 

the highest exchangeable aluminum contents, as well as aluminum saturation in both 

sampling seasons. IO had the highest Fe contents (403.72 mg dm
-3

 in the dry season and 

446.32 mg dm
-3

 in the rainy season) (p<0.05); these contents were more than double the 

contents found in the other areas evaluated. IO and NS had the highest organic matter 

contents in the soil, while the clay contents were highest in AF, followed by NS, with the 

lowest contents for RA and IO (p<0.05). 

Organic carbon showed the same tendency in the dry and rainy seasons, where IO and 

NS had the highest values, followed by AF and RA (p <0.01) (Fig. 2). In contrast, total 

nitrogen exhibited the highest values in IO, followed by NS, AF, and RA in both seasons. 

3.2. Microbial biomass carbon, soil respiration, and metabolic and microbial coefficients 

Microbial biomass carbon varied among the phytophysiognomies evaluated, from 

272.98 to 862.07 mg kg
-1

 C in the dry season and from 321.69 to 861.69 mg kg
-1

 C in the 

rainy season (Table 2). In the dry season, NS had the highest values of microbial biomass 

carbon, followed by AF and IO. In the rainy season, the highest volume of microbial biomass 

carbon was in AF, followed by NS and OI, which did not differ significantly (p<0.01). RA 

had microbial biomass carbon values as little as one third of the values of microbial biomass 

carbon observed in the other phytophysiognomies evaluated. Carbon was found to increase in 

the rainy season for all phytophysiognomies except for NS (Table 2). 

Soil basal respiration was the highest in AF in the dry season.  In the rainy season, soil 

basal respiration was highest in AF and RA (p<0.01) (Table 2). There were increases in the 

soil respiration rates in the rainy season; this shows the high metabolic activity of the 

microbiota in this season. 

The metabolic coefficient ranged from 18.84 to 48.39 mg h
-1

 C-CO2 mg
-1

 microbial C in 

the dry season, and from 60.87 to 155.15 mg h
-1

 C-CO2 mg
-1

 microbial C in the rainy season 

(Table 2). The qCO2 was highest in RA in both seasons. The increase in soil respiration in the 

rainy season raised the qCO2 values in all the phytophysiognomies. The qMic was highest in 

RA for both seasons (Table 2). 



42 

 

3.3. Enzyme activities 

The β-glucosidase enzyme values ranged from 34.93 to 87.66 mg kg
-1

 h
-1

, with the 

highest values for AF and NS. In the rainy season, variation in β-glucosidase activity was 

from 48.01 to 128.94 mg kg
-1

 h
-1

, with results in the following decreasing order: AF, NS, IO, 

and RA. Furthermore, β-glucosidase activity was greater in the rainy season for all the 

phytophysiognomies (Table 3). 

Acid phosphatase activity in the dry season was higher in AF and NS, which was 

approximately ten times greater than the value found in RA, which had the lowest activity of 

this enzyme among the phytophysiognomies. In the rainy season, AF was the 

phytophysiognomy with the highest value of acid phosphatase activity, with 84.18 mg kg
-1

 h
-

1
, followed by NS, and then RA and IO, which did not differ (p<0.01) (Table 3). The values 

for alkaline phosphatase ranged from 71.98 to 163.52 mg kg
-1

 h
-1

 in the dry season, and from 

53.48 to 144.47 mg kg
-1

 h
-1

 in the rainy season (Table 3). AF had the highest values of 

alkaline phosphatase activity, and RA had the lowest values. 

Arylsulfatase had higher values of activity in the IO in the dry season, followed by AF, 

RA, and NS. In the rainy season, AF had the highest activity of this enzyme, followed by IO, 

NS, and RA (Table 3). In evaluation of urease enzyme activity, AF had the highest values in 

both seasons, and the other phytophysiognomies did not differ among themselves in the dry 

season (p<0.01), whereas in the rainy season, IO had the lowest value of activity for this 

enzyme (Table 3). 

Total enzyme activity estimated by FDA ranged from 20.16 to 51.30 mg kg
-1

 h
-1

 in the 

dry season, and from 49.40 to 85.70 mg kg
-1

 h
-1

 in the rainy season, with the highest values in 

AF, regardless of the season evaluated (p<0.01). There was an increase in FDA activity in the 

rainy season, which was approximately double that of the dry season, for all the 

phytophysiognomies (Table 3). 

The specific enzyme activities, expressed in mg h
-1

 of product of each enzyme mg
-1

 C, 

are shown in Fig. 3. The specific activities of β-glucosidase were higher (p<0.01) in RA, IO, 

and AF in the dry season. However, IO was lower (p<0.01) than the other areas in the rainy 

season. 

AF had higher specific acid phosphatase in the two seasons. The values of specific 

alkaline phosphatase did not differ among the phytophysiognomies in either season (p<0.01) 

(Fig 3). The specific activity of arylsulfatase was higher in RA in the dry season and in AF in 

the rainy season. 



43 

 

Specific urease was highest in RA and AF in the dry season, but in the rainy season, RA 

was highest. The specific FDA was highest in RA in both seasons (Fig. 3), with increases in 

its specific activity in the rainy season for all the phytophysiognomies. 

3.4. Relations among the soil attributes 

The result of PCA among the microbiological, chemical, and soil texture attributes 

explained 63.23% (PC1 46.33% and PC2 16.90%) of data variance in the dry season, and 

69.11% (PC1 43.39% and PC2 25.72%) in the rainy season (Table 4, Fig. 4). The correlation 

matrix of the combined data separated the phytophysiognomies in different groups in both 

collection seasons (Fig. 4. a and b). 

During the dry season, β-glucosidase, acid phosphatase, alkaline phosphatase, microbial 

biomass carbon, soil basal respiration, organic carbon, total nitrogen, qCO2, pH, Al
3+

, H+Al, 

CEC, CECpH7.00, V%, m%, Cu
2+

, and clay content were the variables that had influenced PC1 

the most, and the values of Fe
2+

 and sand content had influenced PC2 mostly (Table 4). The 

phytophysiognomies were separated and clustered by their soil characteristics, e.g., in IO, 

higher contents of Fe
2+

, sand content, and Mn
2+

 separated this phytophysiognomy from the 

others. The NS was separated by high organic carbon, total nitrogen, microbial biomass 

carbon, potential acidity, CECpH7.00, Al
3+

, and m%. For the AF cluster, enzyme activities, soil 

basal respiration, and clay contents were preponderant. RA was isolated from the other 

phytophysiognomies, characterized by its higher values of qMIC, pH, base saturation, qCO2, 

and Cu
2+

 (Fig. 4.a.). 

In the rainy season, the variables that influenced PC1 majorly were β-glucosidase, acid 

phosphatase, alkaline phosphatase, microbial biomass carbon, organic carbon, total nitrogen, 

qCO2, qMIC, pH, Al
3+

, H+Al, CEC, CECpH7.00, V%, m%, Cu
2+

, S and clay content, whereas 

PC2 was influenced by FDA, arylsufatase, urease, soil basal respiration, Zn
2+

, Fe
2+

, and sand 

content (Table 4). In phytophysiognomy clustering, the variables that characterized and 

separated the groups tended to be similar to those in the dry season (Fig. 4.b.). IO was notably 

influenced by its high contents of Fe
2+

, Zn
2+

, and sand content, whereas the NS was clustered 

by the values of total nitrogen, organic carbon, CECpH7.00, H+Al, and alkaline phosphatase in 

the soil. The AF phytophysiognomy was more influenced by the values of microbial biomass 

carbon, all the enzyme activities, soil basal respiration, clay content, Al
3+

, and m%, whereas 

in the RA, clustering of the points was influenced by high contents of qMIC, S, V%, pH, 

Cu
2+

, and qCO2 (Fig. 4.b.). 

4. Discussion 



44 

 

The soil microbiological attributes were sensitive in showing differences in 

phytophysiognomies under the influence of iron mining activity in the Quadrilátero Ferrífero 

(Tables 1, 2; Fig. 2). Bioindicators respond to changes in soil cover (Medeiros et al 2015; Sá 

et al., 2018; Villani et al., 2017) and are important tools in monitoring the impact of changes 

in soil use (Dilly et al., 2018). 

The increase in soil biomass, respiration, and enzyme activities in the rainy season 

(Table 2 and 3) was probably in accordance with an increase in temperature and plant vigor in 

the rainy season. The Quadrilátero Ferrífero has two well-defined climate seasons, a dry 

winter and rainy summer, and this climatic seasonality influences vegetation and microbiota. 

The microbial community is highly sensitive to the direct and indirect effects of changes over