MARIA EDUARDA DE SOUZA TEIXEIRA CAMPOS 

   

 

 

 

 

 

 

DETECÇÃO DE Salmonella spp., Escherichia coli e 

Staphylococcus spp. EM ARDEÍDEOS: INVESTIGAÇÃO DE 

POTENCIAIS RESERVATÓRIOS 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

LAVRAS - MG 

2023  



 

MARIA EDUARDA DE SOUZA TEIXEIRA CAMPOS 

 

 

 

 

 

 

 
DETECÇÃO DE Salmonella spp., Escherichia coli e Staphylococcus spp. EM 

ARDEÍDEOS: INVESTIGAÇÃO DE POTENCIAIS RESERVATÓRIOS 

 

 

 

 
Dissertação apresentada à Universidade 

Federal de Lavras, como parte das 

exigências do Programa de Pós-

Graduação em Ciências Veterinárias, área 

de concentração em Patologia Animal, 

para a obtenção do título de Mestre. 

 

 

 

 
Dra. Angelica Terezinha Barth Wouters 

Orientadora 

Dra. Elaine Maria Seles Dorneles 

Coorientadora 

 

 

Protocolo SISBIO: 76075-1 

Protocolo CEUA/UFLA: 35/20 

 

 

 

 

 

 
LAVRAS-MG 

2023 

 

 



 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 
Ficha catalográfica elaborada pelo Sistema de Geração de Ficha Catalográfica da Biblioteca 

Universitária da UFLA, com dados informados pelo(a) próprio(a) autor(a). 
   

 

   

 

Campos, Maria Eduarda de Souza Teixeira Campos. 

      Detecção de Salmonella spp., Escherichia coli e Staphylococcus 

spp. Em ardeídeos: investigação de potenciais reservatórios / Maria 

Eduarda de Souza Teixeira Campos. – 2023. 

       79 p. : il. 

 

       Orientador(a): Angélica Terezinha Barth Wouters. 

       Coorientador(a): Elaine Maria Seles Dorneles. 

       Dissertação (mestrado acadêmico) - Universidade Federal de 

Lavras, 2023. 

       Bibliografia. 

 

       1. Enterobacteriaceas. 2. Aves selvagens. 3. Patógenos 

zoonóticos. 4. Salmonelose. I. Wouters, Angélica Terezinha Barth. II. 

Dorneles, Elaine Maria Seles. T. Título. 
  

 

   

O conteúdo desta obra é de responsabilidade do(a) autor(a) e de seu 

orientador(a). 



 

 

MARIA EDUARDA DE SOUZA TEIXEIRA CAMPOS 

 

 
DETECÇÃO DE Salmonella spp., Escherichia coli e Staphylococcus spp. EM 

ARDEÍDEOS: INVESTIGAÇÃO DE POTENCIAIS RESERVATÓRIOS 

 

 

DETECTION OF Salmonella spp., Escherichia coli and Staphylococcus spp. IN 

ARDEIDES: INVESTIGATION OF POTENTIAL RESERVOIRS 

 

 

 

Dissertação apresentada à Universidade 

Federal de Lavras, como parte das 

exigências do Programa de Pós-

Graduação em Ciências Veterinárias, área 

de concentração em Patologia Animal, 

para a obtenção do título de Mestre. 

 

 

Aprovada em 07/12/2022 

 
 

Dra. Angelica T. Barth Wouters – UFLA 

Dr. Flademir Wouters – UFLA 

Dra. Bruna Resende Chaves - UNILAVRAS 

 

 

 

 

 

 

Dra. Angelica Terezinha Barth Wouters 

Orientadora 

Dra. Elaine Maria Seles Dorneles  

Coorientadora 

 

 

 

 
LAVRAS-MG 

2023 

 



 

 

DEDICATÓRIA 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 “Que se um dia eu pensar em desistir, o Senhor segure a minha mão 

impedindo minha queda. Que se um dia eu não acreditar em mim, que o senhor 

acredite e me faça enxergar tudo aquilo que não consigo ver. Que o senhor 

esteja sempre aqui por mim!” Okê Arô 



 

AGRADECIMENTOS 

 

 A Deus, pelo dom da vida e por nos oferecer novas chances todos os dias ao 

amanhecer. 

 Aos meus guias, que me protegem e iluminam minha caminhada. 

 À minha família, por me dar amor e suporte, sempre. À minha mãe Andreza e à minha 

avó Mariza, por não medirem esforços para a realização dos meus sonhos e objetivos. 

 Ao Matheus, por ser um grande amigo, companheiro, porto seguro e exemplo de 

disciplina. 

 À Universidade Federal de Lavras, por todos estes anos de aprendizado. Agradeço 

também ao Programa de Pós-Graduação em Medicina Veterinária. O presente trabalho foi 

realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior –

Brasil (CAPES)- Código de financiamento 001.  

À professora Angelica, por todos esses anos de parceria e orientação, pela confiança 

depositada em mim e por ser grande exemplo de pessoa e profissional. 

À professora Elaine agradeço pela oportunidade de expandir para novos horizontes de 

conhecimento, pelos aprendizados e por ter acreditado e investido na execução deste trabalho. 

Aos demais professores do Setor de Patologia Veterinária. Agradeço o privilégio de 

poder aprender durante todos estes anos com vocês. Agradeço em especial ao professor 

Flademir, por me auxiliar na leitura das lâminas histopatológicas e também por todo exemplo 

profissional e pessoal.  

À Dircéia, pelo conhecimento compartilhado e grande auxilio na execução do projeto 

de mestrado. À Maysa, por toda boa vontade e disposição em ajudar. 

À Isabella e à Paola, por toda ajuda na execução do experimento e por me permitirem 

ensinar e aprender. 

Às equipes do LEM e do SPV pelo suporte e amizades feitas. 

 Muito obrigada! 

 

 



 

RESUMO 

 

 

Ardeídeos são aves da Ordem Pelecaniformes, que se deslocam por grandes distâncias e 

formam densos ninhais em ambientes naturais e urbanos. Seu comportamento sinantrópico 

pode facilitar a disseminação de patógenos zoonóticos e de microrganismos resistentes a 

antimicrobianos. A pesquisa visou investigar se os Pelecaniformes de um ninhal localizado na 

zona urbana de Lavras, dentro do Campus da Universidade Federal de Lavras (UFLA), 

construído na área de um riacho que atravessa a cidade, são portadores de Salmonella spp., E. 

coli e Staphylococcus spp. e correlacionar as infecções à ocorrência de lesões macro e 

microscópicas nas aves examinadas. Na estação reprodutiva de 2021 foram realizadas visitas 

diárias a um ninhal de Pelecaniformes localizado no campus da UFLA. Filhotes encontrados 

mortos foram recolhidos e encaminhados ao Setor de Patologia Veterinária (SPV) da UFLA 

para exames. Filhotes encontrados caídos dos ninhos e moribundos também foram recolhidos, 

pesados, anestesiados e eutanasiados. Foi realizada avaliação macroscópica dos órgãos e 

tecidos, com descrição e registro fotográfico das alterações encontradas. Fragmentos de 

órgãos e tecidos foram colhidos e armazenados em formol a 10%, processados, corados com 

hematoxilina e eosina para análise histológica e avaliados em microscópio ótico. Foram 

coletadas excretas intracloacais de todos os cadáveres, bem como suabes de órgãos com 

lesões macroscópicas sugestivas dos microrganismos de interesse. Um suabe de cada material 

coletado foi armazenado em tubo contendo água peptonada tamponada e outro em meio de 

transporte Stuart, com identificação dos tubos de acordo com o registro de necrópsia. As 

amostras foram encaminhadas para o LEM - UFLA para isolamento de Salmonella spp., E. 

coli e Staphylococcus spp. Até cinco colônias isoladas característica de cada microrganismo 

de interesse foram submetidas a testes preliminares de avaliação da morfologia microscópica 

por esfregaços corados por Gram; testes de catalase e coagulase para caracterização de 

Staphylococcus spp. e testes bioquímicos para as amostras sugestivas de Salmonella spp. 

Foram realizados testes de PCR utilizando primers específicos para cada um dos 

microrganismos. Foram avaliadas 10 garças-brancas-grandes (Ardea alba) e cinco garças-

vaqueiras (Bubulcus ibis), a maioria dessas aves (92,85%) eram filhotes, com prevalência de 

42,85% de Salmonella spp. e 64,28% de E. coli.  Nenhuma ave foi detectada com S. aureus. 

A grande maioria dos isolados foi obtida por suabe cloacal, o que significa que os agentes 

estavam sendo eliminados pelas excretas das aves e representam preocupação significativa 

para a saúde pública, ademais, os ardeídeos são aves conhecidas por voos longos, o que indica 

que podem disseminar patógenos em diferentes áreas.  

 

 

Palavras chave: Enterobacteriaceas. Aves selvagens. Patógenos zoonóticos. Salmonelose.



 

ABSTRACT 

 

 

Ardeids are birds of the Order Pelecaniformes, which move over great distances and form 

dense nests in natural and urban environments. Its synanthropic behavior can facilitate the 

spread of zoonotic pathogens and antimicrobial-resistant microorganisms. The research aims 

to investigate whether the Pelecaniformes from a nest located in the urban area of Lavras, 

within the Campus of the Federal University of Lavras (UFLA), built in the area of a stream 

that crosses the city, are carriers of Salmonella spp., E. coli and Staphylococcus spp. and to 

correlate the infections with the occurrence of macro and microscopic lesions in the examined 

birds. In the 2021 breeding season, daily visits were made to a nest of Pelecaniformes located 

on the UFLA campus. Puppies found dead were collected and sent to the UFLA SPV for 

examination. Cubs found fallen from the nests and dying were also collected, weighed, 

anesthetized and euthanized. A macroscopic evaluation of the organs and tissues was carried 

out, with a description and photographic record of the alterations found. Organ and tissue 

fragments were collected and stored in 10% formalin, processed, stained with hematoxylin 

and eosin for histological analysis and evaluated under an optical microscope. Intracloacal 

excreta were collected from all cadavers, as well as swabs from organs with macroscopic 

lesions suggestive of the microorganisms of interest. One swab of each material collected was 

stored in a tube containing buffered peptone water and another in Stuart transport medium, 

with identification of the tubes according to the necropsy record. Samples were sent to LEM - 

UFLA for isolation of Salmonella spp., E. coli and Staphylococcus spp. Up to five isolated 

colonies characteristic of each microorganism of interest were submitted to preliminary tests 

of evaluation of the microscopic morphology by Gram-stained smears; catalase and coagulase 

tests for characterization of Staphylococcus spp. and biochemical tests for samples suggestive 

of Salmonella spp. PCR tests were performed using specific primers for each of the 

microorganisms. Ten Great Egrets (Ardea alba) and five Cattle Egrets (Bubulcus ibis) were 

evaluated, most of these birds (92.85%) were young, with a prevalence of 42.85% of 

Salmonella spp. and 64.28% E. coli. No birds were detected with S. aureus. The vast majority 

of isolates were obtained by cloacal swab, which means that the agents were being eliminated 

by the birds' excreta and represent a significant public health concern. pathogens in different 

areas.  

 

 

Keywords: Enterobacteriaceae; wild birds; Zoonotic pathogens; Salmonellosis.



 

LISTA DE FIGURAS 

 

PRIMEIRA PARTE 

Figura 1 – Exemplar de garça-branca-grande (Ardea alba) ........................................ 4      

Figura 2 – Exemplar de garça-vaqueira (Bubulcus ibis) ............................................. 5          

Figura 3 – Ardeídeos alimentando-se próximo a lixo doméstico no Rio Pinheiros, 

na cidade de São Paulo/SP, Brasil ............................................................. 
6 

Figura 4 – Esquema representativo sobre a interação entre aves de vida livre, 

resíduos urbanos, animais domésticos, humanos e meio ambiente, 

demonstrando a capacidade das aves como vetores de microrganismos.... 

    

8 

 

SEGUNDA PARTE 

Figure 1 –  Trash found in the Pelecaniformes nesting area at UFLA during the 

2021 breeding season …………………………………………………... 46 

Figure 2 – Coelomic cavity of Cattle Egret collected in the breeding season of 2021 

in the Pelecaniformes nest of UFLA, liver with pale areas and white dots  

  

48 

Figure 3 – Intestine with blackened contents of a Great Egret specimen collected in 

the 2021 breeding season at the Pelecaniformes nesting site at UFLA.… 

 

48 

Figure 4 – Liver of great egret collected in the breeding season of 2021 in the 

Pelecaniformes nest of UFLA, with multifocal lymphohistiocytic 

inflammatory infiltrate. H&E, obj. 20x...................................................... 49 

Figure 5 – Hemorrhagic lesions in the subcutaneous tissue of the head and neck, 

compatible with traumatic injuries, in Great Egret chicks collected at the 

UFLA Pelecaniformes nesting site in the 2021 breeding season and 

necropsied at the UFLA Veterinary Pathology Sector. (A) Dorsal view. 

(B) Side view…………………………………………………………... 49 

Figure 6 – Ethidium bromide stained 1% agarose gel (0.5 mg/ mL) of Salmonella 

spp., Escherichia coli and Staphylococcus aureus. PCR performed on 

ardeid samples from Lavras, Minas Gerais, Brazil. A) Salmonella spp. 

PCR: ATCC (14028) used as positive control and samples tested 

negative (NS) and positive (PS). B) Escherichia coli PCR: ATCC 

(25922) used as positive control and sample tested positive (PS). C) 

Staphylococcus aureus PCR: ATCC sample (25923) used as a positive 

control, and negative samples (NS). 100 bp DNA Ladder (Ludwig 

Biotec, Brazil) (L); Negative control (NC)............................................... 54      



 

LISTA DE TABELAS 

 

SEGUNDA PARTE 

Table 1 – Ardeids collected in a nest of Pelecaniformes located on the Campus of 

the Federal University of Lavras, in Lavras, Minas Gerais, Brazil, 

microorganisms detected and location of detection in each individual, 

necropsy diagnosis and lesions related to the detected microorganism….. 50    

Table 2 – E. coli phylogroups detected in ardeids collected in a Pelecaniformes 

nest located on the Campus of the Federal University of Lavras, in 

Lavras, Minas Gerais, Brazil……………….............................................. 55         



 

 

 

 

SUMÁRIO 

PPRIMEIRA PARTE .............................................................................................................. 1 

1.Introdução ................................................................................................................................ 1 

2.Referencial Teórico ................................................................................................................. 2 

2.1 Ardeídeos .............................................................................................................................. 2 

2.2 O potencial dos ardeídeos como reservatório e disseminadores de patógenos .................... 6 

2.3 Salmonella spp. ..................................................................................................................... 9 

2.4 Escherichia coli................................................................................................................... 15 

2.5 Staphylococcus spp. ........................................................................................................... 19 

3.Considerações finais .............................................................................................................. 21 

4.Referências ............................................................................................................................ 23 

SEGUNDA PARTE ................................................................................................................ 39 

DETECTION OF Salmonella spp., Escherichia coli and Staphylococcus aureus IN 

ARDEIDS: INVESTIGATION OF POTENTIAL RESERVOIRS ......................................... 40 

Summary: ................................................................................................................................. 40 

1.Introduction ........................................................................................................................... 41 

2. Materials and methods .......................................................................................................... 43 

For isolation of Salmonella sp., swabs were cultured in BPW at 37 ◦C for 18 hours. After 

incubation, the samples were homogenized and enriched in Rappaport- Vassiliadis (Rp) broth 

(Kasvi, Madrid, Spain) and in Tetrathionate broth Broth Base (Tt) (Difco, Le Pont de Claix, 

France) at 42◦C under aerobic conditions, for 24 hours, simultaneously. ................................ 44 

3.Results ................................................................................................................................... 46 

4.Discussion .............................................................................................................................. 55 

5.Conclusion ............................................................................................................................. 58 

6.References ............................................................................................................................. 59 

 

 

 



1 

 

 

PRIMEIRA PARTE 

 

1 INTRODUÇÃO 

 

Os ardeídeos são aves pertencentes à Ordem Pelecaniformes, adaptados a áreas de 

águas rasas, onde utilizam o ambiente para captura de alimentos, repouso e reprodução e se 

deslocam por grandes distâncias em busca desses corpos d’água. Formam densos ninhais em 

ambientes naturais e urbanos. Seu comportamento sinantrópico pode facilitar a disseminação 

de patógenos zoonóticos e de microrganismos com resistência antimicrobiana. Diversas 

bactérias patogênicas já foram isoladas de aves selvagens, como Salmonella spp., Escherichia 

coli e Staphylococcus spp., além de haver relatos da transmissão indireta desses patógenos 

para seres humanos. 

Esses microrganismos são motivo de grande preocupação para a saúde pública. 

Salmonella spp. são uma das principais causas de diarreia em todos os continentes, com altos 

índices de morbidade e mortalidade em humanos. E. coli possui cepas responsáveis por causar 

graves doenças gastrointestinais e sistêmicas, além de apresentar alta plasticidade genética, 

sendo capaz de fornecer genes de patogenicidade, que podem transitar e proporcionar 

importantes recombinações gênicas entre bactérias. Já Staphylococcus sp. possui cepas com 

ampla resistência a antimicrobianos, responsáveis por importantes infecções nosocomiais. 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 

 



2 

 

 

2 REFERENCIAL TEÓRICO 

 

2.1 Ardeídeos 

Os ardeídeos pertencem à Família Ardeidae, Ordem Pelecaniformes e são aves de 

ampla distribuição geográfica; elas ocorrem em todos os continentes. Possuem porte pequeno 

a médio, pernas e dedos compridos, pescoço fino e bico longo e pontudo e geralmente 

ocorrem em regiões pantanosas ou salobras (KUSHLAN; HANCOCK, 2005). São aves 

adaptadas a áreas de águas rasas (SILVA, 2011), nas quais utilizam o ambiente para captura 

de alimentos, repouso e reprodução (SMITH, 1995) e se deslocam por grandes distâncias em 

busca desses corpos d’água (BERNARDON, 2013). Os ardeídeos ocupam o topo da cadeia 

trófica, com dieta diversificada e oportunista, alimentam-se de insetos, anfíbios, peixes, 

répteis e moluscos (BELTON, 2004; KUSHLAN; HANCOCK, 2005).  

A Família Ardeidae possui mais de 60 espécies (BERNARDON, 2013), entre elas a 

garça-vaqueira (Bubulcus ibis), a garça-branca-grande (Ardea alba), a garça-branca-pequena 

(Egretta thula) e o savacu (Nycticorax nycticorax) (SICK, 1997). A nidificação dos Ardeídeos 

ocorre comumente em grupos mistos, formados por diversas espécies de aves (SMITH, 1995). 

Constroem densas colônias em arbustos localizados em áreas úmidas, como manguezais e 

banhados (BELTON, 2004), que podem ser formadas no mesmo sítio reprodutivo ao longo de 

várias temporadas, ou variar de local de acordo com a disponibilidade de alimento 

(FREDERICK, 2002). Os ninhais representam importante papel na ecologia dessas aves, pois 

o agrupamento favorece a defesa contra predadores e facilita a busca por parceiros e 

alimentos (SCHLOEMP, 1995), embora possam causar devastação intensa das áreas em que 

estão assentados, devido ao acúmulo de fezes, cadáveres e ovos em decomposição, com odor 

fétido e poluição sonora gerada pela vocalização das aves (GRANT; WATSON, 1995).  

 

2.1.1 Garça-branca-grande (Ardea alba) 

 A garça-branca-grande (Ardea alba) (FIGURA 1), também conhecida como garça-

branca, possui plumagem toda branca, pescoço longo, bico amarelo e pernas e dedos pretos 

(BELTON, 1994). Mede 90 a 102 cm de comprimento e pesa 700 a 1700g (HANCOCK, 

1999; MARTÍNEZ-VILALTA et al., 2016). A longevidade da espécie é de 22 anos 

(BIRDLIFE INTERNATIONAL, 2019a). 



3 

 

 

Assim como os demais ardeídeos, as garças-brancas-grandes vivem próximas de 

ambientes aquáticos. Sua dieta é composta predominantemente por peixes, embora também se 

alimentem de invertebrados, répteis, anfíbios e roedores (SILVA, 2011). Costumam caminhar 

lentamente dentro da água, próximas a margens rasas, à procura de alimento (MATARAZZO- 

NEUBERGER, 1994), onde são vistas alimentando-se solitárias, embora possam formar 

pequenos ou até mesmo grandes bandos, de acordo com a disponibilidade de alimento (DEL 

HOYO et al., 1992). Além disso, podem percorrer longas distâncias, voando em bandos 

pequenos ou numerosos (BELTON, 1994). 

A espécie ocorre em diferentes tipos de zonas úmidas, interiores e costeiras (DEL 

HOYO et al., 1992). Ocorrem em todos os continentes, com exceção da Antártida, com 

tendência de distribuição populacional desconhecida (BIRDLIFE INTERNATIONAL, 

2019b). São aves migratórias (SICK, 1997), embora no Brasil seja considerada pelo CBRO 

(2021) uma ave residente. Essas garças são comumente vistas em lagos, córregos e rios, 

inclusive de áreas urbanas de grandes cidades, como nos rios Tietê e Pinheiros, dentro da 

cidade de São Paulo/SP (MATARAZZO-NEUBERGER, 1994; SCHLOEMP, 1995). 

O período reprodutivo das garças-brancas-grandes varia geograficamente (DEL 

HOYO et al., 1982). Em regiões de clima temperado a nidificação tende a ocorrer de abril a 

julho, enquanto que em áreas de clima tropical a reprodução tende a ocorrer próxima ao 

período de chuvas, quando há maior disponibilidade de alimento (KUSHLAN; HANCOCK 

2005).  

Possuem hábito diurno e crepuscular (BELTON, 1994) e normalmente não continuam 

a frequentar os ninhais nos períodos noturnos fora da estação reprodutiva (BELLA, 2003). 

Durante a estação reprodutiva o peito e o dorso das aves assumem cor ferrugem e o bico e o 

tarso ficam avermelhados (SICK, 1997). 

A nidificação pode ocorrer de forma solitária ou em colônias de diferentes tamanhos 

(ARBALLO; CRAVINO, 1999), por vezes associadas a outras espécies (DEL HOYO et al., 

1992). No caso de ninhais mistos, as garças-brancas-grandes tendem a confeccionar seus 

ninhos em árvores mais altas (BELLA, 2003), nos quais ovipõem dois ou três ovos cinza-

azulados, cujo período de incubação é de 25 a 26 dias (SICK, 1997).  

 

 

 

 

 



4 

 

 

 

Figura 1 – Exemplar de garça-branca-grande (Ardea alba). 

 
Fonte: Imagem de Cristiano Voitina. 

 

2.1.2 Garça-vaqueira (Bubulcus ibis) 

A garça-vaqueira (Bubulcus ibis) (FIGURA 2) é uma espécie originária da África e da 

Europa, onde ocupava planícies de inundação periódica (BIRDLIFE INTERNATIONAL, 

2019b). Ao longo do tempo, a espécie se dispersou por todos os continentes, com registro de 

visualização até na Antártida (SICK, 1997). Nas Américas a primeira observação da espécie 

ocorreu na fronteira entre Guiana e Suriname, em 1877 e, posteriormente, em torno de 1948, 

se tornou abundante em toda a América do Sul (WETMORE, 1963; CROSBY, 1972), 

inclusive no Brasil, onde o primeiro registro de garça-vaqueira ocorreu na Ilha de Marajó, 

estado do Pará (SICK, 1979). 

As garças-vaqueiras são diurnas (KUSHLAN; HANCOCK, 2005), com hábito de 

forrageamento ativo e dieta oportunista, composta principalmente por insetos que vivem 

associados ao gado, como grilos e gafanhotos, além de aranhas, pequenos anfíbios e répteis 

(TELFAIR, 1993; BELLA, 2003). O forrageamento ocorre comumente em áreas de campo 

aberto, onde as aves costumam forragear sozinhas ou acompanhando bovinos, aproveitando-

se dos insetos levantados no capim pela movimentação dos bovinos (MUKHERJEE, 2013; 

FAVORETTO, 2019).  

A plumagem das garças-vaqueiras é branca e durante as estações reprodutivas ficam 

alaranjadas no alto da cabeça, no peito e nas costas (HANCOCK; KUSHLAN, 1984). Medem 



5 

 

 

48 a 53 cm de comprimento e pesam 270 a 510 g (SICK, 1997). Fêmeas e machos são 

semelhantes, porém os machos são um pouco maiores e apresentam penas ligeiramente mais 

longas no período reprodutivo (MCKILLIGAN, 2005). A longevidade da espécie é de 23 

anos (KOPIJ, 2017). 

A temporada reprodutiva das garças-vaqueiras pode ocorrer de forma sazonal, varia de 

acordo com a região de estabelecimento do ninhal (FAVORETTO, 2019) e com a 

disponibilidade de alimento (MUKHERJEE, 2013). Formam casais monogâmicos sazonais, 

mas no início da formação é possível encontrar temporariamente trios compostos por um 

macho e duas fêmeas (CRAMP; SIMMONS, 1977). A maturidade reprodutiva das garças-

vaqueiras é precoce e tem início no fim do primeiro ano de vida (SICK, 1997). As fêmeas 

ovipõem em média dois a três ovos de casca azul clara (HILALUDDIN et al., 2003) e a 

incubação ocorre em 21 a 24 dias (WEBER, 1975). Sobrevivem em média um a dois filhotes 

até o fim do período dos cuidados parentais (KOUR; SAHI, 2013). Em ninhos com eclosão de 

três ovos, normalmente o terceiro filhote morre de desnutrição em poucos dias (BLAKER, 

1969). Além disso, filhotes com diferença de idade tendem a competir por alimento; os 

filhotes mais velhos se beneficiam mais facilmente, pois agarram o bico dos adultos para 

receber alimento e bicam a cabeça dos filhotes mais jovens para expulsá-los do ninho 

(WEBER, 1975). Essas bicadas causam importantes traumas e lesões perfurocontusas, 

geralmente fatais (FAVORETTO, 2019). 

 

Figura 2 – Exemplar de garça-vaqueira (Bubulcus ibis). 

 
                     Fonte: Imagem de Cristiano Voitina. 



6 

 

 

2.2 O potencial dos ardeídeos como reservatório e disseminadores de patógenos 

Os ardeídeos podem nidificar tanto em ambientes naturais quanto em áreas urbanas ou 

periurbanas, sendo frequentemente vistos em praças, parques, portos e vilas de pescadores 

(SCHERER et al., 2006). As áreas urbanas oferecem melhores recursos, incluindo alimento, 

abrigo e menor pressão de predadores, o que favorece o estabelecimento e a expansão 

populacional de diversas espécies (MARTÍN-MALDONADO et al., 2020). Alguns ardeídeos 

são vistos frequentemente também em associação a criações de animais domésticos, como 

ruminantes e equinos, durante o forrageamento das aves (GOPEE et al., 2000; DELLA 

BELLA; AZEVEDO-JÚNIOR 2004; FONTENELLE, 2006), 

A maior disponibilidade de recursos para as aves nas cidades, atrelada a temperaturas 

mais amenas no inverno em consequência de mudanças climáticas, permite que muitas 

espécies de aves selvagens encurtem ou até interrompam suas migrações, formando 

populações de aves residentes (GALVÁN et al., 2003; GILBERT et al., 2015; MARTÍN-

MALDONADO et al., 2020), como ocorre frequentemente com as garças.   

Muitas espécies de animais coabitam em áreas urbanas e periurbanas (pardais, 

pombos, urubus, lagartixas, ratos e até guaxinins e javalis) utilizando os recursos fornecidos 

pelas atividades humanas para sobreviver, alimentar e reproduzir (MIRANDA, 2017). Locais 

de depósito de lixo e aterros sanitários são, por exemplo, áreas cada vez mais frequentadas por 

ardeídeos (FIGURA 3) (SEEDIKKOYA; AZEEZ; SHUKKUR, 2013). 

 

Figura 3 – Ardeídeos alimentando-se próximo a lixo doméstico no Rio Pinheiros, na cidade 

de São Paulo/SP, Brasil. 

 
Fonte:https://noticias.r7.com/sao-paulo/animais-vistos-no-rio-pinheiros-sp-criam-expectativa-de-

despoluicao-22042021 (2021). 

https://link.springer.com/article/10.1186/s40462-016-0070-0#auth-Nathalie_I_-Gilbert


7 

 

 

Em contrapartida, as áreas urbanas favorecem também o desenvolvimento de 

intoxicações, como botulismo; bioacumulação de metais pesados nocivos, como chumbo e 

pesticidas; ocorrência de lesões, decorrente, por exemplo, da ingestão de plástico e metais 

(TAGGART et al., 2016; SEIF et al., 2018); acúmulo de substâncias nocivas, como anti-

inflamatórios e antimicrobianos; desenvolvimento de doenças nutricionais, por deficiência de 

vitaminas e outros nutrientes; e, não menos importante, são fonte de cepas multirresistentes de 

diversos microrganismos (CAMARDA et al., 2007; CAMACHO et al., 2016; MARTÍN-

MALDONADO et al., 2020). 

O comportamento sinantrópico dos ardeídeos acarreta estreita relação entre seres 

humanos e aves selvagens, aumentando o risco de disseminação de patógenos zoonóticos e de 

microrganismos com resistência a antimicrobianos (TSIODRAS et al., 2008; 

LIAKOPOULOUS et al., 2016; TROXLER et al., 2017; WANG et al., 2017).  

Diversas investigações demonstram que aves selvagens podem adquirir bactérias 

patogênicas de resíduos e eliminá-las via fezes em outras localidades, com a ocorrência de 

surtos de amplo alcance e disseminação endêmica de cepas multirresistentes (SHARIF et al., 

2020; YUAN et al., 2021). A associação direta ou indireta da vida selvagem a humanos e 

animais de produção pode aumentar as chances de transmissão de microrganismos dentro das 

populações de aves, como resultado da migração de regiões contaminadas (FIGURA 4) 

(ELMBERG et al., 2017). Além disso, aves que se agregam para alimentação ou reprodução 

podem disseminar esses microrganismos mais facilmente entre a população (GROND et al., 

2018) resultando em significativa ameaça à avifauna selvagem e à conservação da 

biodiversidade (CARVALHO, 2006; HERNANDEZ-DIVERS et al., 2006; PENNYCOTT et 

al. 2006; NEWNAN et al., 2007).  

Embora seja pouco investigado, o processo de zoonose reversa ou zooantroponose tem 

evidências relatadas (ADESOKAN et al., 2019), destacando uma conexão direta existente 

entre humanos, animais e meio ambiente, dentro de uma perspectiva Global de “One Health” 

(LEBOV et al., 2017).  

  



8 

 

 

Figura 4 – Esquema representativo sobre a interação entre aves de vida livre, resíduos 

urbanos, animais domésticos, humanos e meio ambiente, demonstrando a 

capacidade das aves como vetores de microrganismos. 

 
Fonte: Adaptado de ANTILLES et al., 2020. 

 

Tanto aves migratórias quanto aves selvagens residentes são suscetíveis a diversas 

infecções bacterianas comuns a animais domésticos e humanos (HUBÁLEK, 2004; 

BENSKIN et al., 2009; STENKAT et al. 2014; DIAS et al., 2019). Essas infecções 

bacterianas podem ser responsáveis pelo óbito das aves ou, ainda, torná-las reservatórios 

subclínicos ao longo de suas vidas (HUBÁLEK, 2004; BENSKIN et al., 2009). 

Aves selvagens são consideradas, então, importantes vetores na disseminação de 

bactérias no meio ambiente (COLE et al., 2005) e podem representar risco à saúde humana 

(YORIO; GIACCARDI, 2002; MILLÁN et al., 2004; SILVA et al., 2010) e à saúde animal 

(PENNYCOTT et al., 2006; NEWMAN et al., 2007), além de causar grandes perdas 

econômicas em criações de animais (TESSARI et al., 2008). Aves migratórias podem ainda 

facilitar a disseminação desses microrganismos por longas distâncias (ELSOHABY et al., 

2021) e até mesmo em áreas remotas, como já foi relatado na ocorrência de aves selvagens 

portadoras de bactérias multirresistentes no Ártico (SJÖLUND et al., 2008). Um estudo feito 

por SHEH et al. (2022) relata também maior taxa de resistência a antibióticos em aves 

migratórias.  

  Já foram isoladas diversas bactérias patogênicas em aves selvagens, como Salmonella 

spp. (REED et al., 2003; PLAZA et al., 2018; MARTÍN-MALDONADO et al., 2020), 

Escherichia coli (BEZERRA et al., 2017; HORN et al., 2018) e Staphylococcus aureus 

(BRITTINGHAM et al., 1988; ELSOHABY et al., 2021). Há relatos de transmissão indireta 



9 

 

 

desses patógenos para seres humanos (TSIODRAS et al., 2008). Ainda que bactérias como E. 

coli e Staphylococcus spp. sejam mais conhecidas como comensais do trato gastrintestinal dos 

animais, amostras patogênicas podem ter grande importância para a saúde pública, no que diz 

respeito à ocorrência de doenças e de microrganismos resistentes a antimicrobianos 

(ELSOHABY et al., 2021).   

Estudos mostram ainda que o isolamento de Enterobacteriaceae em populações de 

aves de vida livre saudáveis é frequente (SAIDENBERG et al., 2012; VILELA et al., 2012; 

STENKAT et al., 2014; SERAFNI et al., 2015; VAZ et al., 2017; MACHADO et al., 2018) e 

bactérias Gram-negativas isoladas da cloaca de aves silvestres de vida livre não são um 

achado incomum (GROND et al., 2018).  

A suscetibilidade entre os grupos de aves em relação a infecções por bactérias 

intestinais é altamente variável (MATIAS et al., 2016), o ambiente é o principal fator 

correlacionado (HIRD et al., 2014) e a taxonomia do hospedeiro influencia no que diz 

respeito à microbiota intestinal (HIRD et al., 2015), bem como à linhagem genética de cada 

bactéria (AFEMA; SISCHO, 2016).  

Por fim, aves aquáticas, como é o caso dos ardeídeos, são mais propensas à infecção 

por Enterobacteriaceae em casos de contaminação ambiental, pois tendem a ter maior contato 

com fezes no solo e na água (SILVA et al., 2010; STENKAT et al., 2014; SILVA et al., 

2018).  

 

2.3 Salmonella spp. 

 Dentre os patógenos entéricos Salmonella sp. é o principal agente de origem alimentar 

causador de doença zoonótica em todo o mundo (COBURN et al., 2007). Segundo a 

Organização Mundial da Saúde (WHO, 2018) a salmonelose é uma das principais causas 

globais de diarreia, responsável por importantes índices de morbidade e mortalidade em 

humanos, tanto em países emergentes quanto em países desenvolvidos (MAJOWICZ et al., 

2010). Possui distribuição ampla na natureza e seu principal reservatório é o trato 

gastrintestinal de humanos, animais domésticos e silvestres (JAY, 2005; CARRASCO et al., 

2012). Aproximadamente 10% dos surtos em seres humanos são relacionados a aves (KABIR, 

2010). 

O gênero Salmonella foi descrito pela primeira vez em 1886 por Salmon e Smith 

(MERCHANT et al., 1969) que acreditavam erroneamente que este era o agente da peste 



10 

 

 

suína (FREITAS NETO et al., 2020). Em 1888 o microrganismo foi cultivado pela primeira 

vez e neste mesmo ano foi relatado o primeiro caso em humano (BRYAN et al., 1979). 

Posteriormente, Kauffmann e White propuseram a classificação do gênero Salmonella com 

base na identificação de estruturas presentes na superfície da bactéria. A técnica foi 

modificada, acrescida de provas bioquímicas e prevalece desde então (ALVES, 2022).  

Os agentes pertencem à Família Enterobacteriaceae, são bactérias bacilares Gram 

negativas (WHO, 2018), anaeróbias facultativas e medem 2 a 3 µ por 0,4 a 0,6 µ (YOUSEF; 

CARLSTROM, 2003; PUI et al., 2011). São organismos oxidase negativos e catalase 

positivos (JAY, 2005; LERTWORAPREECHA et al., 2013). Não são fermentadoras de 

lactose, porém são capazes de produzir sulfeto de hidrogênio. Realizam quebra de D-glicose 

em hidrogênio e dióxido de carbono e reduzem nitratos em nitritos, características estas que 

auxiliam na identificação laboratorial destas bactérias (PUI et al., 2011; LEVISON et al., 

2020).  

Na parede celular de Salmonella sp. existem lipídeos, monossacarídeos, 

lipopolissacarídeos, proteínas e lipoproteínas. Lipopolissacarídeos e lipídios da parede celular 

possuem endotoxina, substância responsável pelos efeitos biológicos da bactéria (YAVARI, 

2012), cuja porção de polissacarídeos e monossacarídeos é denominada antígeno “O” 

somático (REEVES et al., 1989). Além disso, é uma bactéria capaz de se locomover, por ter 

flagelos peritríquios em sua conformação, conhecidos como antígeno “H” 

(LERTWORAPREECHA et al., 2013). Junto a esses antígenos existem em média 60 

antígenos somáticos, muitos deles interespecíficos e que foram adquiridos por meio de 

transferência de gene entre bactérias, identificados por números (REEVES et al., 1989).  

As principais espécies são Salmonella enterica e Salmonella bongori, a primeira com 

maior relevância para a saúde pública (POPOFF; LE MINOR, 1997; ACHA; SZYFRES, 

2001; DIONE et al., 2011). Outas espécies foram classificadas com base em características 

bioquímicas e predileção por hospedeiros específicos, como S. typhi e S. paratyphi, que são 

adaptadas a humanos, e S. pollorum e S. gallinarum, adaptadas a aves (RAHMAN; 

OTHMAN, 2017).  

Além das espécies de Salmonella nomeadas existem subespécies, as quais são 

representadas por algarismos romanos e nomes. Salmonella enterica compreende as 

subespécies I, II, IIIa, IIIb, IV e VI, e V, ou enterica, salamae, arizonae, diarizonae, houtenae 



11 

 

 

e indica, enquanto que Salmonella bongori compreende a subespécie V (BRENNER et al., 

2000; OLUDAIRO et al., 2022).  

Em termos taxonômicos, a grafia da nomenclatura destes patógenos pode ser feita por 

extenso (“Gênero espécie” “subespécie” “Sorovar” “Biovar”) ou a resumida (“Gênero” 

“Sorovar” e/ou “Biovar”) (GRIMONT; WEILL, 2007). Os nomes dos sorotipos geralmente 

são os nomes geográficos de onde o sorovar foi isolado pela primeira vez, a primeira letra 

geralmente é maiúscula e a palavra não é itálica, como por exemplo S. enterica subsp enterica 

sorovar London ou Salmonella London (POPOFF; LE MINOR, 1997; POPOFF et al., 2000). 

As doenças causadas por Salmonella são classificadas em salmonelose tifoide e 

salmonelose não tifoide (NGNOGO et al., 2020; AKINYEMI et al., 2021). Salmonelose 

tifoide está associada às espécies S. typhi e S. paratyphi, restritas a humanos (AKINYEMI et 

al., 2021), enquanto que a salmonelose não tifoide é causada principalmente por infecções de 

grupos de sorovares de S. enterica, relacionada à ingestão de alimentos e produtos 

alimentícios contaminados (THUNG et al., 2018).  

Em diversos países do mundo a salmonelose é um dos maiores desafios em termos de 

saúde pública (PADUNGTOD; KANEENE, 2006; VINDIGNI et al., 2007; 

LERTWORAPREECHA et al., 2013). A infecção ocorre principalmente pela ingestão de 

água e alimentos contaminados e acomete predominantemente o trato gastrintestinal de 

humanos e animais (SANTOS et al., 2020).  Embora a doença esteja muito associada a 

infecções alimentares, com ocorrência de surtos relacionados à ingestão de ovos e aves 

(LERTWORAPREECHA et al., 2013), carne bovina e suína, leite cru e até chocolate 

(ERDOĞRUL; ERBILIR, 2005; HEREDIA; GARCÍA, 2018), já foram relatados surtos 

associados a insetos e animais selvagens (HIDALGO-VILA, 2007; LECIS et al., 2011; 

PERCIPALLE et al., 2011).  

A ocorrência de salmonelose é comum em animais e as manifestações clínicas são 

variadas. Pode haver infecções gastrintestinais graves, sepses, abortos e doença subclínica, 

com reservatórios naturais (UZAL et al., 2016). A via de infecção é oral, o microrganismo 

atinge e invade a mucosa intestinal, adere à superfície apical das células M intestinais, que 

recobrem estruturas linfoides, como as placas de Peyer e alcançam o tecido linfoide 

subjacente. Podem atingir a corrente sanguínea causando bacteremia ou septicemia, além de 

serem capazes de invadir e destruir enterócitos e células caliciformes (UZAL et al., 2016; 

GUEDES et al., 2016). Salmonella é considerada um patógeno intracelular facultativo (UZAL 



12 

 

 

et al., 2016) e algumas cepas têm a capacidade de sobreviver e replicar dentro de macrófagos 

intestinais, o que favorece a invasão no organismo e o desenvolvimento de doença sistêmica 

(GUEDES et al., 2016). O microrganismo frequentemente é encontrado nas mucosas do íleo, 

ceco e cólon, bem como em linfonodos, fígado, baço e medula óssea (QUINN et al., 2011; 

UZAL et al., 2016).  Alguns sorotipos são altamente adaptados aos hospedeiros e tendem a 

causar doença sistêmica grave, tanto em animais adultos quanto em jovens, enquanto que 

outros sorotipos possuem ampla gama de possíveis hospedeiros e tendem a afetar 

predominantemente animais jovens, causando principalmente enterocolite (UZAL et al., 

2016).  

A patogenia da salmonelose depende do estado imunológico do animal, de condições 

de manejo e estresse, além de fatores de virulência da bactéria, como motilidade e capacidade 

de síntese de proteínas efetoras que causam morte de células hospedeiras (QUINN et al., 

2011; UZAL et al., 2016).  

As manifestações clínicas da salmonelose, quando presentes, geralmente incluem 

febre, apatia, desidratação e diarreia amarelada a acinzentada com odor desagradável, 

podendo haver também sangue e muco (UZAL et al., 2016). Na macroscopia da maioria das 

espécies é comum haver linfonodos mesentéricos aumentados de tamanho e hemorrágicos, 

mucosa intestinal hiperêmica, hemorrágica ou amarelo-acinzentada e com ulcerações, 

principalmente em íleo, jejuno e cólon. Em alguns casos pode haver pneumonia e até mesmo 

peritonite (UZAL et al., 2016; GUEDES et al., 2016). Além disso, em bovinos há formação 

de fibrina e exsudato fibrinonecrótico na superfície das vilosidades do intestino delgado e em 

outros órgãos acometidos (RAKSHA et al., 2021). Na histopatologia é vista necrose de 

vilosidades intestinais associada a infiltrado inflamatório neutrofílico, folículos linfoides com 

centros rarefeitos e necrose, além de trombose (UZAL et al., 2016; GUEDES et al., 2016). Na 

salmonelose septicêmica também são visualizadas alterações características em fígado e baço, 

embora possam estar ausentes em casos de septicemia hiperaguda. Nestes casos o baço tende 

a estar aumentado de volume, com focos de necrose e o fígado pálido e com múltiplos 

nódulos branco-amarelados, que na histopatologia correspondem a múltiplas áreas de necrose 

(UZAL et al., 2016). 

Em frangos de corte naturalmente infectados por Salmonella enterica subespécie 

enterica sorovar Gallinarum há maior contagem do microrganismo no fígado, seguido por 

baço, pulmões, intestinos e ceco. Os animais manifestam febre, diarreia amarela-esverdeada, 

taquipneia e mucosas pálidas. As alterações macroscópicas são visualizadas em fígado, com 

aumento de volume, coloração vermelha-amarronzada com focos brancacentos, rins e baço 



13 

 

 

aumentados de volume, pulmões com edema e intestinos avermelhados, com múltiplas 

ulcerações de tamanhos variados. A avaliação histopatológica demonstra congestão hepática, 

necrose de hepatócitos; degeneração, necrose e congestão intestinais; nefrite e necrose tubular 

renal (SALEEM et al., 2022). Necrose hepática multifocal associada a infiltrado inflamatório, 

enterite linfoplasmocítica e congestão pulmonar foram relatadas em uma rolinha-roxa com 

salmonelose (BEZERRA et al., 2017). 

Estudos mostram que Salmonlella ser. Typhimurium é o sorotipo mais relatado em 

psitacídeos, além de ser altamente virulento (VIGO et al., 2019). Outros sorotipos de grande 

importância também têm sido relatados em aves silvestres, como Salmonella Saintpaul 

(RECHE et al., 2003; SOUSA et al., 2010). Um estudo experimental com inoculação de 

Salmonella Saintpaul em periquito-australiano (Mellopsitacus undulatus) não causou sinais 

clínicos, nem mortalidade nas aves, porém na necropsia foram observados hemorragia 

intestinal, enterite leve, fígado pálido, friável e congesto, pericardite, esplenomegalia e  

necrose multifocal no baço. Além disso, o maior inóculo levou a disseminação do 

microrganismo nas fezes das aves oito dias após a inoculação, o que demonstrou que essas 

aves são suscetíveis à invasão bacteriana nos órgãos internos e podem disseminar o patógeno 

no ambiente, mesmo sem manifestação de sinais clínicos (LOPES et al., 2022). 

Já foi relatado o isolamento de cinco sorovares de Salmonella enterica em Garças-

vaqueiras (Bubulcus ibis) do arquipélago de Fernando de Noronha, Pernambuco, Brasil. 

Tratavam-se dos sorovares Salmonella enterica subespécie enterica sorovar Typhimurium; 

Salmonella sorovar Newport; Salmonella sorovar Duisburg; Salmonella sorovar Zega e 

Salmonella enterica sorovar O16:y:-, todos isolados a partir de suabe cloacal de animais de 

vida livre sem manifestações clínicas (SILVA et al., 2018), indicando que a espécie pode ser 

reservatório e vetor do microrganismo. 

Para realizar o diagnóstico de infecção por Salmonella spp. é requerida a investigação 

laboratorial através de cultivo e isolamento dos microrganismos, bem como uso de técnicas 

moleculares de PCR confirmatórias, sorotipagem e até mesmo sequenciamento genético. Para 

isso podem ser utilizadas amostras biológicas de fezes e sangue no caso de animais vivos, ou 

conteúdo intestinal e amostras de lesões teciduais de animais mortos (QUINN et al., 2011).  

A detecção de Salmonella spp. atualmente é realizada com base no padrão 

internacional disponibilizado em 2017 por meio do ISO 6579-1 (MOIJAMAN, 2017; 

ELSOHABY et al., 2021). No caso de aves, para a detecção de Salmonella spp. são 



14 

 

 

comumente realizados a cultura e o isolamento do microrganismo a partir de amostras de 

fezes coletadas por suabe cloacal ou amostras de lesões teciduais de animais mortos. As 

amostras coletadas passam por pré-enriquecimento em meio líquido não seletivo, enriquecido 

em dois meios líquidos seletivos, subcultura em meios sólidos e são feitos exames de colônias 

sugestivas de Salmonella spp.  

Maciel et al. (2019) recomendam selecionar aleatoriamente cinco unidades formadoras 

de colônias, levando em consideração que pode haver diversidade genética entre as cepas de 

uma mesma amostra. As colônias típicas selecionadas devem passar por teste de Gram e 

catalase e, dessa forma, colônias bacilares positivas para os respectivos testes podem ser 

submetidas a identificação bioquímica. Para a realização de testes bioquímicos podem ser 

utilizados kits comerciais, como o kit bioquímico API 20e, ou por meio da inoculação das 

unidades formadoras de colônias em combinações de meios específicos, como Ágar Citrato de 

Simmons (Citrato), Ágar Tríplice Açúcar Ferro (TSI) e Ágar Lisina Ferro (LIA). O Ágar 

Citrato Simmons é utilizado para a diferenciação de Enterobacteriaceae através da utilização 

do citrato, quando positivo fica azul; o Ágar TSI baseia-se na fermentação dos carboidratos e 

produção de sulfeto de hidrogênio, adquire cor púrpura-amarela quando há apenas 

fermentação de glicose, coloração amarela quando há fermentação de glicose, lactose e/ou 

sacarose, além da ocorrência de fissuras, rupturas ou bolhas quando há liberação de CO2 e 

precipitado preto quando se mostram H2S positivas; o Ágar LIA permite a avaliação quanto à 

fermentação de glicose, quando há descarboxilação da lisina o meio adquire coloração 

púrpura, principalmente em sua base, na prova negativa o meio fica amarelo e, quando há 

produção de H2S, a prova positiva se caracteriza pelo surgimento de coloração preta no meio. 

Dessa forma, espera-se que amostras de Salmonella sp. se apresentem azuis em Ágar Citrato, 

púrpura-amarelo com centro preto em Ágar TSI e púrpura com centro preto em Ágar LIA. 

A confirmação das amostras como pertencentes ao gênero Salmonella deve ser feita 

ainda por PCR, para isso são realizadas extrações de DNA genômico das amostras e teste PCR 

utilizando primers específicos para a identificação de determinados genes. A identificação dos 

sorotipos de Salmonella também é importante e pode ser feita por tipagem de fagos (RANKIN; 

PLATT, 1995), polimorfismo de DNA amplificado ao acaso (RAPD) (CASTIGLIONI; 

BOCUDO, 2003), eletroforese em campo pulsado (PFGE) (KOTTWITZ; OLIVEIRA, 2011) e 

sequenciamento de DNA (LIM et al., 2005).  

O surgimento de cepas de Salmonella com resistência antimicrobiana é um grave 

problema de saúde pública em todo o mundo (CHIU et al., 2002), embora Salmonella sp. seja 



15 

 

 

conhecida como bactéria que apresenta menor capacidade de adquirir resistência a agentes 

antimicrobianos, menos suscetível à pressão de seleção antimicrobiana do que outras bactérias 

(LECLERCQ et al., 2013). O primeiro relato de resistência de Salmonella a um único 

antibiótico, o cloranfenicol, ocorreu em 1960 (ENG et al., 2015) e, desde então, a ocorrência 

de cepas de Salmonella com resistência a um ou mais antimicrobianos tem aumentado em 

muitos países (YOKE-KQUEEN et al., 2008). Os principais agentes antimicrobianos 

utilizados para tratamentos tradicionais de salmonelose são principalmente ampicilina, 

cloranfenicol, sulfametoxazol-trimetoprima, fluoroquinolonas e cefalosporinas de amplo 

espectro. Cepas de Salmonella spp. resistentes a estes e outros antimicrobianos são 

denominadas multirresistentes (ENG et al., 2015).   

  Martin-Maldonado et al. (2020) detectaram cepas de Salmonella spp. resistentes a 

ciprofloxacina (36,4%), ácido nalidíxico (36,4%) e colistina (27%) em um estudo feito com 

aves selvagens em meio urbano. Os três são antibióticos utilizados como último recurso para 

o tratamento de doenças infecciosas em humanos causadas por bactérias multirresistentes 

(EFSA, 2019; KERN, 2018). Resistência a eritromicina, neomicina, ciprofloxacina e 

estreptomicina também foram relatadas em cepas de Salmonella spp. isoladas de aves 

aquáticas de vida livre na Argentina (RODRÍGUEZ et al., 2018).  

 

2.4 Escherichia coli  

Escherichia coli é uma bactéria bacilar da Família Enterobacteriaceae, que coloniza o 

trato gastrointestinal de mamíferos e aves. Tem dimensões de 1,1 a 1,5 x 6 µm, é Gram 

negativa, catalase positiva, anaeróbia facultativa e móvel, com flagelos peritríquios 

(NATARO et al., 2011). Tem capacidade de fermentar glicose e lactose, produzir ácido e gás 

(HOLT, 1994; LEVISON et al., 2020). O desenvolvimento em substratos com pH de 4,4 a 9,0 

favorece a sobrevivência em ambientes ácidos, como o trato intestinal e urinário (SAINZ et 

al., 2005; LEVISON et al., 2020). A temperatura ótima de crescimento é 37 ºC, embora tenha 

capacidade de desenvolver em temperaturas de 7 a 48 ºC (VARNAM; EVANS, 1991). 

É uma bactéria comensal do trato gastrointestinal de animais e humanos e acredita-se 

que E. coli não patogênica possa desempenhar funções benéficas ao hospedeiro, como síntese 

de vitaminas e combate a microrganismos patogênicos, impedindo o estabelecimento de 

linhagens até mesmo da própria espécie (QADRI et al., 2005; RYU et al., 2012; LÓPEZ-

BANDA et al., 2013; TANGI et al., 2015). No entanto, algumas linhagens são capazes de 



16 

 

 

causar doenças graves (RASKO et al., 2008), como doenças gastrintestinais e sistêmicas, com 

quadros de diarreia e colissepticemia em diversas espécies (BEZERRA et al., 2017), além de 

haver isolados de E. coli com efeito patogênico extraintestinal e significativa morbidade e 

mortalidade (RUSSO; JHNSON, 2006). É um patógeno importante para a saúde pública e 

frequentemente é utilizado como agente indicador de resistência antimicrobiana (PLATTS-

MILLS et al., 2015).  

Escherichia coli é um dos agentes patogênicos dos quais as aves podem ser 

reservatórios e disseminadoras, inclusive aves silvestres (RAPPOLE; HUBALEK, 2000; 

HUBÁLEK, 2004). É considerado um coliforme fecal, de forma que E. coli em alimentos é 

um indicador de contaminação direta ou indireta de origem fecal e pode indicar a possível 

presença de E. coli patogênicas (QADRI et al., 2005; RYU et al., 2012; LÓPEZ-BANDA et 

al., 2013;; TANGI et al., 2015), além de provável falta de higiene e falhas no processamento 

de alimentos (YUCEL; ULUSOY, 2006). 

Geralmente a colonização intestinal por E. coli ocorre após o nascimento e o 

microrganismo se mantém como comensal por toda a vida do hospedeiro (CLERMONT et al., 

2000). No entanto, embora muitas linhagens de E. coli apresentem baixa virulência, podem 

causar relevantes infecções oportunistas extra-intestinais, como em sistema geniturinário e 

glândulas mamárias em mamíferos (QUINN et al., 2011).  Algumas cepas podem adquirir 

fatores de virulência que permitem sua adaptação e capacidade de causar diversos tipos de 

doença (KAPER et al., 2004; RODRIGUEZ-SIEK et al., 2005). O mecanismo associado à 

transição de um microrganismo comensal para patogênico ainda não é totalmente elucidado, 

embora já se saiba que vários genes relacionados à patogenicidade sejam encontrados em 

elementos genéticos móveis capazes de transitar entre bactérias, proporcionando a 

combinação de fatores que permitem a sobrevivência, a permanência da bactéria no 

hospedeiro e o desenvolvimento de doenças (NYANGA et al., 2017). A aquisição e a perda 

destes elementos genéticos móveis, como plasmídios e transposons, são fundamentais para a 

formação do genoma das bactérias patogênicas e por meio da transferência horizontal de 

genes, novas características de disseminação para os microrganismos receptores, sendo 

capazes de se adaptar a diferentes hospedeiros e de colonizar, multiplicar e causar danos 

diversos (KAPER et al., 2004; SHAMES et al., 2009). Bactérias patogênicas possuem as 

chamadas ilhas de patogenicidade, que consistem em grandes aglomerados de genes de 

virulência localizados em plasmídios ou integrados ao cromossomo bacteriano (KAPER et al., 

2004).  



17 

 

 

Os fatores de virulência são estruturas ou produtos que auxiliam a bactéria a se instalar 

e causar doenças no hospedeiro. São capazes de modificar a superfície celular, liberar toxinas, 

invasinas e translocar proteínas (KYAW et al., 2003; BRUM; LEITNER, 2013). São 

codificados geneticamente e podem ser transmitidos entre diferentes linhagens, de forma que 

combinações eficazes destes fatores de virulência são os responsáveis pelo desenvolvimento 

de doenças em animais saudáveis (KAPER et al., 2004). 

A translocação de elementos genéticos ao longo da escala evolutiva permitiu a 

formação de variados grupos genéticos de E. coli descendentes de grupos filogenéticos 

distintos. Atualmente, de acordo com o que foi proposto por Clermont e colaboradores (2012) 

estes grupos filogenéticos são classificados como filogrupos A, B1, B2, C, D, E e F, de 

acordo com a presença ou não dos genes arpA, chuA, yjaA e TspE4.C2. Além disso, ainda há 

uma pequena fração de cepas de E. coli que não podem ser atribuídas a um filogrupo. Os 

filogrupos B1 e A são os principais filogrupos de E. coli isolados de animais domésticos, 

respectivamente, sendo normalmente relacionados a bactérias comensais. O filogrupo A tem 

sido isolado de mamíferos onívoros, enquanto que o filogrupo B1 é prevalente em herbívoros 

(BALDY-CHUDZIK et al., 2008; TENAILLON et al., 2010; COURA et al., 2015). Cepas de 

E. coli patogênicas extraintestinais fazem parte principalmente dos filogrupos B2 e D, e cepas 

relacionadas a infecções intestinais ocorrem nos filogrupos B1 e E, o que permite uma 

correlação entre filogenia e virulência (ESCOBAR-PÁRAMO et al., 2004; CLERMONT et 

al., 2011). Em aves, os principais filogrupos já isolados foram A e F, enquanto que o 

filogrupo C é pouco elucidado (COURA et al., 2015). Os filogrupos genéticos de E. coli não 

são dispersos aleatoriamente, podem ser correlacionados ao nicho ecológico do hospedeiro, 

tipo de doença causada pelo isolado e seus fatores de virulência (CLERMONT et al., 2013). 

E. coli pode, ainda, ser classificada em sorotipos determinados pelos antígenos 

somático (O), capsular (k), flagelar (H) e pili (BARNES et al., 2004) e em  patotipos, como E. 

coli enteropatogênica (ECEP), E. coli enteroagregativa (ECEAgg), E. coli enteroinvasiva 

(EIEC), E. coli entero-hemorrágica (ECEH), E. enterotoxigênica (ECET), E. coli difusamente 

aderente (CEDA), E. coli aderente invasiva (ECAI), E. coli patogênica aviária (ECPA) e E. 

coli patogênica extraintestinal (ECPI), conforme há combinações de vários fatores de 

virulência em diferentes espécies de animais (TURNER et al., 2006; FERREIRA; KNÖBL, 

2015). De acordo com critérios genéticos e clínicos, as linhagens de E. coli são classificadas 

em estirpes comensais, patogênicas intestinais ou diarreicogênicas (ECD) e patogênicas 

extraintestinais (ECPEx) (RUSSO; JOHNSON, 2000).  



18 

 

 

Em humanos, ECEx é causa mais comum de infecção do trato urinário, além de ser 

frequentemente associada a ocorrência de sepse, meningite neonatal, infecções intra-

abdominais, pneumonias e osteomielite (RILEY, 2014). Em animais também são 

responsáveis por infecções do sistema geniturinário, bem como por desenvolvimento de 

piometra, pneumonia e doenças sistêmicas em aves (JOHNSON et al., 2001; MOULIN-

SCHOULER et al., 2007; SURA et al., 2007). 

Em animais infectados com E. coli é comum a ocorrência de enterite fibrinosa ou 

fibrinonecrótica, com congestão intestinal e material necrótico aderido à superfície  mucosa, 

principalmente em reto e cólon, bem como em ceco e íleo, e linfonodos mesentéricos 

aumentados de volume e congestos. No exame histopatológico pode ser observada atrofia de 

vilosidades, mucosa intestinal com epitélio delgado, áreas de microerosões e colônias 

cocobacilares em contato com enterócitos (GUEDES et al., 2016). 

A colibacilose é um dos maiores problemas na avicultura industrial, caracterizada por 

infecções sistêmicas ou locais por E. coli patogênicas, associadas ou não a infecções 

secundárias, responsável por grandes perdas econômicas (DHO-MOULIN; FAIRBROTHER, 

1999; SAINDNBERG; KNÖBEL, 2005; FERREIRA; KNOBL, 2015). Aves acometidas por 

E. coli podem apresentar alterações anatomopatológicas em diversos órgãos, sendo frequentes 

pneumonia, pleuropneumonia, pneumonia fibrinosa, celomite, aerossaculite, peri-hepatite, 

pericardite, onfalite, ooforite, salpingite, meningoencefalite, sinusite, artrite caseosa e celutite, 

esta caracterizada por acúmulo de material caseoso em tecido subcutâneo. Ao exame 

histopatológico destes órgãos pode ser visualizado infiltrado inflamatório linfocítico e 

heterofílico associado a colônias bacterianas bacilares (FERREIRA; KNOBL, 2015).  

A detecção de E. coli é feita através de cultivo e isolamento microbiológico de suabes 

de excretas ou órgãos acometidos. Colônias suspeitas devem passar por testes preliminares 

com a avaliação morfologia microscópica por meio de esfregaços corados pela técnica de 

Gram e teste de catalase (QUINN, 1994). 

Para a confirmação genética dos isolados deve ser feita a extração de DNA de cada 

colônia, seguida por PCR. As amostras confirmadas como pertencentes a E. coli podem ainda 

ser submetidas a PCR para a classificação quanto aos filogrupos, conforme proposto por 

Clermont e colaboradores (2012). A avaliação da suscetibilidade das cepas isoladas a 

antimicrobianos também é recomendada.  

  Já foi relatado em aves saudáveis o isolamento de diversas cepas de E. coli 

identificadas como potencialmente patogênicas, muitas delas com resistência a antimicrobianos, 



19 

 

 

tais como fluoroquinolonas, β-lactâmicos e cotrimoxazol (MORISHITA et al., 1999; MATLES 

et al., 2005; GIUFRÈ et al., 2012; SOUZA et al., 2016). E. coli comensal de animais também 

tem sido observada com resistência a agentes antimicrobianos comumente utilizados, como 

sulfametoxazol, ampicilina e tetraciclina (KANG et al., 2005) Microrganismos resistentes a 

antimicrobianos são um dos principais assuntos abordados em questões de Saúde Única e têm 

gerado grande preocupação mundial em saúde coletiva (QUEENAN et al., 2016). A 

caracterização do padrão de resistência a antimicrobianos, bem como o padrão de virulência dos 

isolados de E.coli são dados valiosos que permitem avaliar o potencial patogênico do agente e 

de clones emergentes (IKUNO et al., 2008). Neste contexto, aves silvestres são sugeridas como 

sentinelas para a propagação e a transmissão de cepas multirresistentes de E. coli (MOHSIN et 

al., 2017).  

 

2.5 Staphylococcus spp. 

O gênero Staphylococcus pertence à Família Staphylococcaceae e inclui bactérias 

comensais e patogênicas. São bactérias cocoides de 0,5 a 1,5 µm, Gram positivas, imóveis. 

Tendem a se apresentar em forma de cachos de uva, embora possam também ser vistas 

isoladas, em pares ou formando cadeias curtas (CUNHA NETO et al., 2002; CASSETTARI 

et al., 2005). Possuem metabolismo respiratório e fermentativo, são catalase positivas, 

anaeróbicas facultativas, capazes de atuar sobre carboidratos com produção de ácidos. Sua 

temperatura ótima para crescimento é de 30 a 37 ºC, embora possam crescer em temperaturas 

que variam de 7 a 48 ºC (CUNHA NETO et al., 2002). Algumas espécies podem ainda 

produzir enterotoxinas quando submetidas a temperaturas de 10 a 46 ºC (JAY, 2005). Além 

disso, são microrganismos tolerantes a nitratos e a NaCl quando nas concentrações de 10 a 

20% (FRANCO; LANDGRAF, 2008). 

O gênero compreende numerosas espécies e subespécies, com ampla distribuição na 

natureza. São capazes de estabelecer relação comensal com a pele e cavidade oronasal de aves 

e mamíferos (JAY, 2005). Porém, de forma oportunista, o microrganismo pode causar desde 

pequenas infecções de pele a doenças fatais (WALSH; FANNING, 2008). 

São mais de 40 espécies pertencentes ao gênero Staphylococcus, distribuídas em duas 

classes: Staphylococcus coagulase positiva (SCP) e Staphylococcus coagulase negativa 

(SCN), a grande maioria pertencente ao segundo grupo (EUZÉBY, 1997; SOUSA et al., 

2014). A produção de coagulase é correlacionada a patogenicidade, de forma que S. aureus é 

a principal espécie capaz de produzir a enzima coagulase. A espécie é motivo de preocupação 



20 

 

 

em todo o mundo por ser responsável por graves infecções nosocomiais, sendo a maioria das 

suas estirpes produtora de enterotoxinas (GRUNDMANN et al., 2006). No entanto, embora 

sejam pouco virulentos, alguns SCN também podem ser associados a produção de toxinas e, 

ocasionalmente, causam doenças em humanos e animais (LAMAITA et al., 2005), como é o 

caso de S. epidermidis e S. saprophyticus, que atuam como patógenos especialmente em 

hospedeiros imunossuprimidos (STEPÁN et al., 2004). 

Diversos fatores de virulência são produzidos por Staphylococcus, os quais interferem 

no sistema de defesa do hospedeiro, ocasionam lesão tecidual, fornecem nutrientes que podem 

ser utilizados para o crescimento bacteriano e liberam substâncias capazes de causar quadros 

de intoxicação (DINGES et al., 2000). Estes fatores de virulência englobam citotoxinas e 

enzimas, reguladas e recombinadas por elementos genéticos, como plasmídios, transposons e 

profagos, presentes nas diferentes cepas de Staphylococcus (NOVICK et al., 2001). Entre os 

principais exemplos estão hemolisinas, nucleases, termonuclease, proteases, hialuronidades, 

colagenases, catalase, fibrinolisina, coagulase e β-lactase, muitos deles envolvidos na 

patogênese de S. aureus (NOVICK et al., 2001; LAMAITA et al., 2005; KÉROUANTON et 

al., 2007; KUMAR et al, 2009; PELISSER et al., 2009).  

 A transferência horizontal de genes resulta em uma diversidade de estirpes de 

Staphylococcus e difusão de genes de virulência (NOVICK et al., 2001). Além disso, a 

combinação de alguns fatores de virulência pode gerar acúmulo de resistência a grande 

variedade de antimicrobianos, bem como a ocorrência de surtos de infecções e intoxicações 

estafilocócicas (KUMAR et al., 2009).  

Outra característica que faz com que Staphylococcus spp. representem problema para 

saúde pública é a capacidade desse microrganismo formar biofilmes (DONLAN, 2001). Os 

biofilmes são comunidades bacterianas que aderem irreversivelmente a um substrato, 

apresentam comportamento variado quanto a taxas de crescimento, transição de genes e 

resistência antimicrobiana, sendo capazes de resistir a concentrações até mil vezes superiores 

do que populações isoladas (CERCA et al., 2005).  

Staphylococcus spp. tendem a manter uma relação simbiótica com o hospedeiro até 

que haja o rompimento da barreira cutânea por trauma, corpos estranhos ou imunossupressão, 

e, desta forma, o microrganismo pode afetar outros tecidos e apresentar comportamento 

patogênico (KONEMAN, 1997; QUINN et al., 2005). Podem causar doenças tanto por  

indução de inflamações piogênicas como por produção de toxinas (LEVISON et al., 2020). 

As infecções por Staphylococcus frequentemente causam lesões agudas e supurativas 

(QUINN et al., 2005) e incluem infecções em feridas cirúrgicas, furunculose, celulite, 



21 

 

 

impetigo e até infecções mais graves por bacteremias, como pneumonias, osteomielite, 

endocardite aguda, miocardite, meningite e abscessos em músculos ou órgãos intra-

abdominais (BERGDOLL, 1991; BANNERMAN et al., 2003; QUINN et al., 2005). 

Staphylococcus spp. têm sido descritos como causa importante e frequente de infecções 

hospitalares em humanos, além de serem citados como agentes mais comuns de bacteremias 

nosocomiais (LEVISON et al., 2020). Em animais, Staphylococcus aureus é relacionado a 

uma ampla variedade de infecções, é considerado o principal agente associado a mastite 

bovina (ROLLON et al., 2015; BOBBO et al., 2017) além de ser relacionado a infecções 

hospitalares com altos índices de morbidade e mortalidade (AGVALD-ÖHMAN et al., 2003). 

Para diagnóstico é indicada a realização de cultura e isolamento microbiológicos através 

de suabe ou fragmento de órgãos com lesão. Recomenda-se que sejam isoladas cinco unidades 

formadoras de colônias de forma aleatória (MACIEL et al., 2019), compatíveis com 

Staphylococcus, e identificadas fenotipicamente através da avaliação morfológica microscópica 

por técnica de Gram e feitos testes de oxidase, catalase e coagulase (QUINN et al., 2005). A 

identificação das espécies de Staphylococcus pode ser feita por técnica de espectrometria de 

Massa (MALDI-TOF) (ZHU et al., 2015). Além disso, colônias coagulase positivas podem ser 

submetidas a PCR para confirmação genotípica de estirpes de S. aureus. Para isso as amostras 

precisam passar primeiro por extração de DNA.  

Staphylococcus spp. são responsáveis por vários casos de infecções multirresistentes 

associados a animais de produção, animais de companhia e produtos alimentares (KERN; 

PERRETEN, 2013; SOUSA et al., 2014). Este microrganismo tem resistência antimicrobiana 

facilmente adquirida devido à transferência de genes de resistência relacionados 

principalmente a alta transmissibilidade de plasmídios e uso abusivo de antimicrobianos (DA 

CUNHA; USTULIN, 2011). Em aves selvagens já foi relatada a ocorrência de cepas de 

Staphylococcus spp. com resistência a diferentes antimicrobianos, como β-lactâmicos, 

aminoglicosídeos e macrolíticos (HERMANS et al., 2000; SOUZA et al., 2014). No entanto, 

ainda são escassas as informações sobre a prevalência das infecções em animais selvagens 

(PORRERO et al., 2013), o que torna necessário conhecer mais sobre a ocorrência de 

estafilococos multirresistentes nesses animais (SOUSA et al., 2014).   

 

3 CONSIDERAÇÕES FINAIS 

 



22 

 

 

Populações de aves selvagens são frequentemente atraídas para áreas urbanas e podem ser 

colonizadas por microrganismos como Salmonella spp., Escherichia coli e Staphylococcus 

sp., podendo atuar como reservatórios e disseminadores destes agentes. Esses microrganismos 

podem ainda ser carreados por aves migratórias para áreas distantes de sua origem 

antropogênica.  Atrelado a isso, a administração desregrada de antimicrobianos em animais e 

humanos gera pressão seletiva e aumenta o risco potencial de seleção de bactérias resistentes 

a antimicrobianos e, consequentemente, a contaminação do meio ambiente por estas cepas.  

Neste contexto, o contato próximo de ardeídeos com humanos em áreas urbanas e 

periurbanas, bem como com animais de produção, faz com que estas aves representem 

potenciais reservatórios de patógenos. Dessa forma, o presente estudo buscou detectar 

Salmonella spp., Escherichia coli e Staphylococcus spp. em ardeídeos habitantes de um 

ninhal localizado no Campus da Universidade Federal de Lavras (UFLA), em Lavras, Minas 

Gerais, Região Sudeste do Brasil. 



 

 

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