GABRIELA GOMES PIRES DE PAULA TENDÊNCIAS ECOLÓGICAS DE LONGO PRAZO DAS FLORESTAS TROPICAIS SAZONAIS EM MINAS GERAIS LAVRAS – MG 2021 2 GABRIELA GOMES PIRES DE PAULA TENDÊNCIAS ECOLÓGICAS DE LONGO PRAZO DAS FLORESTAS TROPICAIS SAZONAIS EM MINAS GERAIS Tese de doutorado apresentada à Universidade Federal de Lavras, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Engenharia Florestal, área de concentração em Ecologia Florestal, para a obtenção do título de Doutora. Prof. Dr. Rubens Manoel dos Santos Orientador LAVRAS – MG 2021 3 Ficha catalográfica elaborada pelo Sistema de Geração de Ficha Catalográfica da Biblioteca Universitária da UFLA, com dados informados pelo(a) próprio(a) autor(a). Paula, Gabriela Gomes Pires de. Tendências ecológicas de longo prazo das Florestas Tropicais Sazonais em Minas Gerais / Gabriela Gomes Pires de Paula. - 2021. 126 p. Orientador(a): Rubens Manoel dos Santos. Tese (doutorado) - Universidade Federal de Lavras, 2021. Bibliografia. 1. Dinâmica Florestal. 2. Conservação. 3. Mudanças Climáticas. I. Santos, Rubens Manoel dos. II. Título. O conteúdo desta obra é de responsabilidade do(a) autor(a) e de seu orientador(a). 4 GABRIELA GOMES PIRES DE PAULA TENDÊNCIAS ECOLÓGICAS DE LONGO PRAZO DAS FLORESTAS TROPICAIS SAZONAIS EM MINAS GERAIS LONG-TERM ECOLOGICAL TRENDS IN SEASONAL TROPICAL FORESTS IN MINAS GERAIS Tese de doutorado apresentada à Universidade Federal de Lavras, como parte das exigências do Programa de Pós-Graduação em Engenharia Florestal, área de concentração em Ecologia Florestal, para a obtenção do título de Doutor. APROVADA em 27 de julho de 2021. Dra. Gisele Cristina de Oliveira Menino IF Goiano Dra. Renata Dias Françoso Brandão UFLA Dr. Paulo Oswaldo Garcia IF Sul de Minas Dr. Felipe de Carvalho Araújo UFLA Dr. Rubens Manoel dos Santos UFLA Prof. Dr. Rubens Manoel dos Santos Orientador LAVRAS – MG 2021 5 Ao meu marido Fábio e aos meus filhos Raul e Maitê. DEDICO 6 AGRADECIMENTOS À Deus por me dar força para chegar até aqui. À Universidade Federal de Lavras e ao Departamento de Ciências Florestais por oferecerem a estrutura que permitiu a elaboração deste estudo. Ao CNPq e à FAPEMIG pelo financiamento dos projetos de onde provieram os dados aqui utilizados. À CAPES pela bolsa de doutorado. O presente trabalho foi realizado com apoio da Coordenação de Aperfeiçoamento de Pessoal de Nível Superior – Brasil (CAPES). Ao meu orientador, Dr. Rubens Santos, por todo aprendizado que adquiri ao longo de sua orientação. Gratidão pela confiança, pelas oportunidades e desafios. Obrigada pelas conversas e ensinamentos sobre ciência e sobre os questionamentos da vida. À banca por ter aceito o convite e toda contribuição. Aos meus amigos do Laboratório de Fitogeografia e Ecologia Evolutiva por todos os momentos de descontração em campo, discussões produtivas em laboratório e ajudas durante o doutorado. Em especial ao Vinícius Maia que me auxiliou nas análises e discussões da tese. À minha família sempre me apoiando e me incentivando a trilhar o caminho do saber. Por fim, agradeço com todo meu amor e carinho ao meu marido Fábio pela compreensão e pelo incentivo e aos meus filhos, Raul e Maitê, que sem o amor de vocês não teria conseguido chegar até aqui!!! “Mera mudança não é crescimento. Crescimento é a síntese de mudança e continuidade, E onde não há continuidade não há Crescimento. (C.S. Lewis) 7 RESUMO GERAL A perda rápida e acelerada da biodiversidade é o desafio ecológico mais significativo que enfrentamos hoje, e embora se saiba que as florestas tropicais úmidas da América do Sul estejam sendo fortemente afetadas pelas mudanças climáticas, as tendências ecológicas de longo prazo nas florestas sazonais ainda são pouco estudadas. Através do monitoramento de 32 áreas de florestas de cerrado, mata atlântica e caatinga em Minas Gerais abordamos o comportamento das espécies florestais ao longo do tempo, tendo algumas áreas mais de 20 anos de acompanhamento. No primeiro artigo avaliamos as tendências ecológicas das florestas sazonais sob influência das variáveis ambientais e climáticas e como estas variáveis estão refletindo na demografia e produtividade das florestas. O segundo artigo aborda como as espécies florestais monitoradas estão enquadradas pelos critérios de conservação da IUCN. A partir disso, conjuntamente com o estudo das características das espécies (exemplo: biomassa, frequência, probabilidade de exclusão) propomos uma forma mais refinada de classificar as espécies, com o objetivo de subsidiar projetos de restauração, recomposição e conservação das espécies em nossa região de estudo. Espera-se que esta tese resuma o comportamento das espécies florestais das florestas sazonais ao longo dos últimos anos e que a partir disso, fomente novas discussões de como utilizar os dados de monitoramento florestal para a conservação das espécies. Palavras-chave: dinâmica florestal, conservação da natureza, mudanças climáticas, monitoramento da biodiversidade 8 ABSTRACT The rapid and accelerating loss of biodiversity is the most significant ecological challenge we face today, and while the tropical rainforests of South America are known to be heavily affected by climate change, long-term ecological trends in seasonal forests are still low. Through monitoring 32 areas of cerrado forests, Atlantic forest and caatinga in Minas Gerais, we approached the behavior of forest species over time, with some areas having been monitored for more than 20 years. In the first article, we assess the ecological trends of seasonal forests under the influence of environmental and climatic variables and how these variables are reflecting on forest demography and productivity. The second article addresses how the forest species monitored are framed by the IUCN conservation criteria. From this, together with the study of the characteristics of the species (example: biomass, frequency, probability of exclusion) we propose a more refined way of classifying the species, with the objective of subsidizing projects of restoration, recomposition and conservation of the species in our region of study. It is expected that this thesis summarizes the behavior of forest species in seasonal forests over the past few years and that, based on that, it will foster new discussions on how to use forest monitoring data for species conservation. Keywords: forest dynamics, nature conservation, climate change, biodiversity monitoring 9 LISTA DE FIGURAS Figura 1. Drivers, distúrbios e dados demográficos estão mudando historicamente. ... 16 Figura 2. Proporção de avaliações e espécies ameaçadas da Lista Vermelha. ............. 24 10 SUMÁRIO PRIMEIRA PARTE ...................................................................................................... 11 1. INTRODUÇÃO .................................................................................................. 12 2. REFERENCIAL TEÓRICO ............................................................................... 14 2.1 Características ambientais, distribuição e comportamento das espécies no tempo: dinâmica florestal ....................................................................................................... 14 2.2 Conservação de Plantas: histórico e atualidades....................................... 19 2.2.1 As Categorias de Conservação da International Union for the Conservation of Nature Programs (IUCN) ............................................................................................. 25 2.3 Evolutionarily Distinct (ED) como ferramenta na determinação dos critérios de conservação das espécies ............................................................................................ 27 3. CONCLUSÃO .................................................................................................... 29 4. REFERÊNCIAS ................................................................................................. 29 SEGUNDA PARTE – Artigos ...................................................................................... 39 Artigo 1 – Seasonal forest species composition flux in response to climate variations .................................................................................................................................... 40 Artigo 2 – A arte da sobrevivência: estudo da dinâmica e conservação em florestas sazonais. ...................................................................................................................... 79 11 PRIMEIRA PARTE 12 1. INTRODUÇÃO A vida na Terra é uma cadeia interligada e inter-relacionada, cujo contexto espaço- temporal dos organismos, espécies e populações define a configuração biótica e do ambiente. Por sua vez, essa configuração conduz os processos ecológicos, distribuição biológica e a funcionalidade ecossistêmica. Há muito tempo naturalistas e pesquisadores veem tentando entender a biodiversidade e sua distribuição. Assim, a busca constante pelo conhecimento associado por uma gestão de informações, tornam-se ferramentas importantes para a geração e aplicação do conhecimento. Uma das formas de se conhecer melhor a floresta e suas relações com o meio biótico e abiótico é através do estudo de dinâmica florestal. A dinâmica florestal engloba os processos de recrutamento, crescimento, morte e renovação das espécies de árvores e estes processos são impulsionados por distúrbios naturais e antropogênicos. O desenvolvimento da vegetação resulta na biomassa e na composição das espécies, contudo, mudanças podem ser notadas por causa da exacerbação antropogênica (aumento da temperatura e CO2) e dos distúrbios transitórios como, mudança no uso da terra e incêndios. Chegamos a um ponto que devido as transformações aceleradas do meio ambiente e do clima, principalmente decorrente das ações humanas é preciso conhecer, monitorar e conservar a biodiversidade antes mesmo que muitas espécies sejam extintas. E nesse contexto, as plantas sofrem desvantagens, no que tange o tema, alocação de recursos em programas de conservação é maior para animais. Mesmo diante de tais desvantagens, alguns pesquisadores no final da década de 80 se reuniram em um projeto para estudar as matas ciliares da Bacia do Rio Grande (Alto Rio Grande). Este grupo de pesquisadores, também professores da Universidade Federal de Lavras – MG, coordenado pelo Dr. Ary Teixeira Oliveira-Filho, lançaram parcelas permanentes em várias áreas da região de Lavras, abrangendo florestas semidecíduas e ombrófilas. Estas parcelas permanentes foram fontes de várias pesquisas, monografias, dissertações e teses, fomentando os estudos de dinâmica florestal do país. No ano de 2004, o Dr. Rubens Manoel dos Santos, na época discente de mestrado, incorporou ao grupo de pesquisa, áreas de florestas decíduas. Atualmente, as parcelas permanentes são monitoradas pelo Laboratório de Fitogeografia e Ecologia Evolutiva, coordenado pelo professor Dr. Rubens Manoel dos Santos. As parcelas monitoradas encontram-se distribuídas em 32 áreas no estado de Minas Gerais e para padronização da coleta, disponibilidade dos dados, bem como tornar a pesquisa mais ampla e conhecida, hoje os dados estão depositados no sítio: ForestPlots.net. O 13 ForestPlots.net tem como objetivo promover a sinergia entre os esforços científicos de vários países e continentes, e permitir que os colaboradores acessem, analisem e gerenciem informações das suas parcelas a longo prazo. Este foi um marco importante, pois permite uma padronização dos dados, além de maior confiabilidade na comparação com outros estudos. O monitoramento dessas 32 áreas, 927 parcelas localizadas em 17 municípios, com áreas de até 33 anos de monitoramento permitiu que esta tese acontecesse. Motivados pela percepção das transformações climáticas e ambientais, para se obter uma síntese dos resultados a nível de espécie e para se ter um panorama da conservação das espécies monitoradas, esta tese conta com dois artigos. O primeiro artigo intitulado “Seasonal forest species composition flux in response to climate variations”, aborda as tendências ecológicas de longo prazo das florestas sazonais. Neste artigo, descrevemos como as variáveis climáticas agiram sobre os sítios e as populações de espécies florestais ao longo do tempo. Como algum dos resultados, encontramos diferença significativa entre as espécies recrutadas e extintas localmente e o clima foi o principal responsável pela redução da produtividade, principalmente entre as árvores de maior porte. O segundo artigo: “A arte da sobrevivência: estudo da dinâmica e conservação em florestas sazonais”, traz um resumo através de 7 critérios (biomassa, produtividade, distintividade evolutiva, número de indivíduos, frequência, probabilidade de exclusão, critérios da IUCN) de como as espécies se comportaram ao longo do tempo e propõe que esse tipo de análise e resultados torne-se uma ferramenta para subsidiar projetos de restauração, além de avaliar como as espécies estão classificadas pela IUCN, aperfeiçoando essa classificação em uma escala mais refinada. 14 2. REFERENCIAL TEÓRICO 2.1 Características ambientais, distribuição e comportamento das espécies no tempo: dinâmica florestal A dinâmica florestal pode ser interpretada como um sistema que regula a circunstância de equilíbrio (FELFILI, 1995), sugerindo uma “sequência da natureza” (TÚNDISI, 2013), que requer tempo para se manifestar (STRAYER et al., 1986). As trajetórias resultantes do desenvolvimento da vegetação impulsionam a biomassa e a composição de espécies dos ecossistemas terrestres (MCDOWELL et al., 2020). Por isso, entender esse tema torna-se relevante já que possibilita o acompanhamento e a prognose dos processos de mudança nas populações e comunidades vegetais (HIGUCHI et al., 2008a), contribuindo para tomadas de decisões e execução de técnicas de manejo florestal dentro de uma perspectiva conservacionista das florestas remanescentes (NASCIMENTO; LONGHI; BRENA, 2001, SHEIL; JENNINGS: SAVILL, 2000). A dinâmica florestal, no âmbito comunitário, faz alusão ao resultado da interação espacial e temporal de distintos fatores bióticos e abióticos, que são explicitados pelas oscilações nos valores dos parâmetros de dinâmica: recrutamento, mortalidade e crescimento dos indivíduos da comunidade vegetal (CONDIT, 1995; REES et al., 2001; MCDOWELL et al., 2020). Os trabalhos de dinâmica de comunidades vegetais podem seguir três principais diretrizes: (1) esclarecer os aspectos envolvidos na regulação das populações e manutenção da diversidade; (2) registrar as alterações na composição de espécies; e (3) desenvolver padrões demográficos de espécies individuais (CONDIT, 1995). Os estudos sobre dinâmica florestal, embora importantes para o conhecimento da silvigênese (conjunto de processos que definem a construção arquitetural de uma floresta, HALLÉ et al., 1978) não são muito antigos. Phillips e Gentry (1994) afirmam que o primeiro estudo de longo prazo, que atende as especificações atuais de avaliação da dinâmica de comunidades vegetais, ocorreu em Bundongo, Unganda, com a primeira medição sendo realizada em 1934 e a última em 1993. Dando origem ao estudo desenvolvido por Sheil, Jennings e Savill (2000). A partir do século XX, estudos de dinâmica florestal tornou-se uma área de potencial crescimento, principalmente os estudos que abordam o consumo de carbono pelas florestas (FEELEY et al., 2007; HUBAU et al., 2020; MAIA et al., 2020; MCDOWELL et al., 2018). 15 Entretanto, o entendimento holístico a respeito da dinâmica florestal ainda está longe de ser alcançado, pois as comunidades vegetais não são organizações estáticas. Ao longo do tempo ocorrem processos ecológicos que suscitam constantes transformações em sua composição florística, estrutural e fisionômica (LAMPRECHT, 1990). Assim, detalhes para implantação dos estudos como: tamanho das parcelas, números de unidades amostrais, orientação das parcelas na área de estudo, critérios de inclusão dos indivíduos, que tipo de hábitos (arbóreos, arbustivos, plântulas), intervalo entre as amostragens e o tempo de condução do estudo; dependem de aspectos como: hipóteses a serem testadas, tipo de vegetação a ser analisada e dos limites técnicos e financeiros existentes (BAKKER et al., 1996). Comunidades arbóreas em florestas tropicais expressam diferenças espaciais e temporais, a curtas distâncias, em decorrência da grande heterogeneidade ambiental (MORELLATO; HADDAD, 2000). Esta diferença pode ser oriunda da variabilidade dos fatores abióticos e bióticos (LUNDHOLM, 2009) como: a ocorrência de distintas condições edáficas, (HIGUCHI et al., 2008a; RODRIGUES et al., 2007; SILVA et al., 2009; SILVA; HIGUCHI; VAN DEN BERG, 2010), topográficas (ESPÍRITO-SANTO et al., 2002), incidência de luz relacionada a bordas e clareiras (CARDOSO; SCHIAVINI, 2002; OLIVEIRA FILHO et al., 2007) e do histórico de distúrbios (HIGUCHI et al., 2008b; OLIVEIRA FILHO et al., 1997). Mudanças generalizadas na dinâmica florestal já estão ocorrendo e provavelmente se acelerarão sob futuras mudanças globais, com consequências para a biodiversidade e o clima (MCDOWELL et al., 2020). Por exemplo, em ecossistemas maduros, as taxas de mortalidade de árvores dobraram nas últimas quatro décadas (MCDOWELL et al., 2018). Simultaneamente, os orçamentos globais de carbono indicam um sumidouro de carbono terrestre crescente ou constante (FERNÁNDEZ-MARTÍNEZ et al., 2019; FRIEDLINGSTEIN et al., 2019). No entanto, as florestas podem estar mudando de um período dominado por fertilização com CO2 para um período dominado por VPD (Déficit de Pressão de Vapor) (PEÑUELAS et al., 2017). Determinar os impactos da mudança de drivers na demografia é difícil devido à falta de plataformas de observação global. No entanto, abundam as evidências de estudos individuais publicados sobre as causas e seus impactos nas comunidades de plantas, e novos modelos e esforços de observação agora permitem um quadro mais completo dos distúrbios e da demografia da floresta (MAIA et al., 2020; PUGH et al., 2019; STOVALL et al., 2019). Podemos elucidar alguns drivers responsáveis pelas mudanças na dinâmica florestal, como: taxas de CO2, temperatura e déficit de pressão de vapor (VPD), secas, mudança no uso da terra, incêndios, intensidade dos ventos e agentes bióticos. A Figura 1 e os tópicos seguintes, 16 são baseados no trabalho de MCDOWELL et al., 2020. Figura 1. Drivers, distúrbios e dados demográficos estão mudando historicamente. Um resumo gráfico das evidências da literatura de mudanças de motivadores e distúrbios (coluna da esquerda) e taxas demográficas subsequentes (coluna da direita). São mostrados os fatores que mudam cronicamente (A e B) CO2 e (C e D) VPD e temperatura, bem como os distúrbios mais transitórios de (E e F) seca (baixa precipitação), (G e H) desmatamento, (I e J) incêndios florestais, vento (K e L) e surtos de insetos (M e N). As respostas demográficas correspondentes de cada driver ou perturbação (mostradas como fluxos de carbono por unidade de área ao longo do tempo) são mostradas nos painéis direitos correspondentes. A) Taxas de CO2 Estudos apontam que o CO2 atmosférico tenha aumentado mais de 125 partes por milhão (ppm) desde a revolução industrial (FRIEDLINGSTEIN et al., 2019) e prevê-se que aumente mais 50 a 200 ppm até 2100 (MCDOWEL et al., 2020). O aumento do CO2 pode ter feedbacks positivos, aumentando a eficiência do uso da água no nível das folhas, entretanto ao se tratar das taxas demográficas os efeitos do seu aumento é incerto (MCDOWEL et al., 2020). Além disso, a maturação e a produção de sementes podem ser aceleradas sob elevado CO2 (LaDEAU et al. 2001; SENTINELLA et al., 2020). Entretanto, o crescimento das mudas nem sempre é 17 estimulado pelo CO2 (MOHAN et al., 2004) (Figura 1, A-B). Com as condições atuais de aumento das estações secas e devido às limitações nutricionais, o crescimento das plantas torna- se limitado mesmo com a fertilização do CO2 (GEDALOF & BERG, 2010; HUBAU et al., 2020; PEÑUELAS et al., 2011) Em relação à mortalidade, já está sendo possível perceber um aumento induzido por CO2 a nível global (MAIA et al., 2020; MCDOWELL et al., 2018; YU et al., 2019). Além disso, o crescimento mais rápido está frequentemente associado a uma densidade de madeira mais baixa (PRETZSCH et al., 2018), sendo essas árvores mais suscetíveis a ventos fortes. Assim, a fertilização com CO2 pode gerar aumento do recrutamento, crescimento e mortalidade, embora esses efeitos sejam incertos (MCDOWELL et al., 2020). B) Temperatura e déficit de pressão de vapor (VPD) A quantidade de vapor d'água que o ar pode reter - ou seja, a pressão do vapor de saturação - é uma função curvilínea da temperatura do ar (LAWRENCE, 2005). Com o aumento da temperatura global da superfície terrestre a pressão de vapor de saturação da atmosfera está aumentando (GROSSIORD et al., 2020). No entanto, a pressão de vapor real não tem aumentado na mesma taxa, de modo que a diferença entre a saturação e a pressão de vapor real, doravante o déficit de pressão de vapor (ou VPD), está aumentando (HATFIELD & PRUEGER, 2015). A temperatura e o VPD estão aumentando globalmente e continuarão a aumentar no futuro (TRENBERTH et al., 2014), podendo causar alterações nas taxas demográficas. Com o aumento da temperatura há um aumento exponencial na VPD, que estimula o fechamento estomático e limita a fotossíntese, levando a um menor crescimento, maior mortalidade (MCDOWELL et al., 2018; PARK et al., 2013) e redução da regeneração (TEPLE et al., 2017). O aumento da temperatura pode refletir de diferentes maneiras nas plantas dependendo da região em que se encontram. Em regiões mais frias o aquecimento pode estimular a reprodução, contudo podem também gerar uma assincronia na fenologia floral e polinizadores (FORREST 2015; KEENAN et al., 2018). Prevê-se que as plantas tropicais enfrentem o maior risco do aquecimento climático, porque experimentam temperaturas próximas aos seus limites superiores de germinação. Por outro lado, espécies encontradas acima de 45° devem se beneficiar com o aquecimento (SENTINELLA et al., 2020). Portanto, o aumento da temperatura e o VPD podem ser benéficos em áreas mais frias ou úmidas, mas a maioria das evidências sugere impactos negativos nas taxas demográficas das plantas (Figuras. 1, C e D). 18 C) Secas Globalmente, prevê-se que as secas aumentem em frequência, duração e gravidade (Figura 3, E e F). Associada com o aumento de temperatura e VPD, as secas tornam-se mais estressantes para as plantas (TRENBERTH et al., 2014). As alterações na distribuição das chuvas e por conseguinte o aumento dos períodos secos, podem gerar um déficit de hídrico ambiental. Em muitos casos, esse déficit hídrico, pode operar como um “fator incitante” levando a morte de árvores que já se encontram sob estresse por “fatores predispostos” (idade avançada, condições locais precárias) e sucumbem aos danos subsequentes no caule e nas raízes por agentes bióticos (“fatores contribuintes”) como insetos e pragas (ALLEN et al., 2010). Em outros casos, o déficit hídrico pode agir diretamente na fisiologia da planta causando a cavitação de colunas de água dentro do xilema levando a uma falha hidráulica; ou o estresse prolongado do déficit hídrico gera déficits de carbono ocasionando limitações metabólicas e levando a morte do indivíduo (MCDOWELL et al., 2018). O que se percebe é que as secas tendem a causar danos mais severos em plantas de maiores dimensões e mais velhas (MCDOWELL et al., 2018). D) Mudança no uso da terra A colheita de madeira e o cultivo são as principais atividades de uso da terra responsáveis pela conversão da cobertura vegetal primária para a secundária e mudanças demográficas associadas (HURTT et al., 2011). Ao longo do tempo reduziram a estatura e a biomassa da vegetação e alteraram a composição das espécies, com profundas consequências para a dinâmica da floresta (Figuras 1, G e H). O restabelecimento das florestas e as novas plantações tem resultado em florestas mais jovens com árvores de menor porte e biomassa (VILÉN et al., 2012). Tal recrutamento pós-desmatamento pode ser limitado por elevado VPD ou seca (MCDOWELL et al., 2020). No geral, o efeito líquido da mudança no uso da terra e da colheita de madeira resultou em uma perda substancial de área florestal, junto com taxas demográficas alteradas, levando a ecossistemas mais jovens, mais curtos e menos diversos (Figura 3H) (MCDOWELL et al., 2020). E) Incêndios O aumento da atividade do fogo tem causado uma maior mortalidade, contudo antagonicamente pode causar um aumento do recrutamento e crescimento de espécies preexistentes ou recém-introduzidas (MCDOWELL et al., 2020) (Figuras. 1, I e J). Florestas 19 caracterizadas por regimes de fogo de substituição de povoamentos são dominadas por semeadoras obrigatórias e normalmente têm recrutamento eficaz após a passagem do fogo (BOWMAN et al., 2016). No entanto, incêndios de alta severidade e alta frequência podem reduzir o recrutamento, reduzindo o fornecimento de sementes por meio da perda repetida e severa de vegetação reprodutivamente madura (JOHNSTONE et al., 2016) e pela mortalidade do banco de sementes e mudas (TURNER et al., 2019). F) Ventos Danos no dossel e mortalidade da árvore são os impactos mais imediatos provocados por ventos fortes oriundos das tempestades (GARDINER et al., 2016; URIARTE et al., 2004) (Fig. 3L). A mortalidade induzida por tempestade é maior para árvores maiores, causando grandes impactos econômicos e ecológicos (GARDINER et al., 2016), e a perda de grandes árvores de dossel durante perturbação do vento favorece o crescimento de outras árvores sobreviventes que necessitam de mais luz para o seu crescimento (GARDINER et al., 2016; MCDOWELL et al., 2018). G) Agentes bióticos A resposta de insetos e patógenos às mudanças climáticas provavelmente aumentará a mortalidade das plantas (REICHSTEIN et al., 2013), com impactos variáveis no crescimento e recrutamento (MCDOWELL et al., 2020) (Figuras1, M e N). A mortalidade de árvores pode resultar do anelamento do floema e xilema por besouros da casca (GAYLORD et al., 2013) e de eventos repetidos de desfolhamento que exaurem a capacidade de recuperação das árvores (PURESWARAN et al., 2016). A mortalidade de árvores durante surtos geralmente é parcial no nível do povoamento porque muitos agentes bióticos atacam preferencialmente árvores de tamanho ou classes de saúde específicos ou são específicos do hospedeiro (YUAN et al., 2019). 2.2 Conservação de Plantas: histórico e atualidades A disciplina de biologia da conservação é uma ciência multidisciplinar, contemporânea desenvolvida como resposta à crise atual que atinge a diversidade biológica (PRIMACK & RODRIGUES, 2001). Contudo, noções sobre conservação ou até mesmo escolhas do que se conservar são muito antigas. A datação mais antiga vem da parábola bíblica sobre a Arca de 20 Noé (+ ou - 971 a 400 A.C), na qual foi preciso escolher alguns animais, conservando-os para que após o dilúvio fossem aqueles responsáveis pelo povoamento da Terra. Weitzman (1998), analisa a parábola da Arca de Noé sob o ponto de vista econômico, sendo uma maneira simplista de representar a conservação sob uma restrição orçamentária, intitulado como: Noah's Ark Problem (“O problema da Arca de Noé”). Neste sentido, Perry & Shankar (2017) atribuem o contingenciamento orçamentário estatal ao Noah's Ark Problem, que se refere a dificuldade de alocar com eficiência fundos limitados para conservar a biodiversidade. Esses pesquisadores modelaram ações de conservação sob incerteza. Como resultado, encontraram uma equação de classificação de contingente do estado, onde justifica a política de conservação que trata a causa e não o sintoma da perda de biodiversidade. Por isso, os autores recomendam estratégias que se concentrem na resiliência e integridade do ecossistema. Olhando para o contexto nacional, o nome Brasil é oriundo de uma espécie florestal: Paubrasilia echinata Lam. — Gagnon, H.C. Lima & G.P.Lewis, nome popular: Pau-brasil. Espécie esta, que por ter sido muito explorada principalmente nos primeiros 200 anos de ocupação territorial, se tornou uma espécie dentro do grupo das que sofrem risco de extinção. O ciclo econômico teve início em 1503 e até 30 anos após a chegada dos portugueses, era o único recurso explorado pelos colonizadores. Nesse período calcula-se que foram exploradas 300 toneladas de madeira por ano. França, Inglaterra, Holanda e Espanha passaram a participar das atividades extrativistas ajudados pelos índios (D’AGOSTINI et al., 2013). Em um breve resumo histórico sobre as medidas de conservação do pau-brasil, temos que em (i) 1542, a 1ª Carta-Régia estabelecendo normas para o corte e punição ao desperdício de madeira; (ii) 1605, o regimento fixando a exploração em 600 toneladas por ano; (iii) 1775, começa a punição para quem cortasse pau-brasil; (iv) 1850, lei n° 601 editada por D. Pedro II proibindo a exploração florestal de madeiras protegidas por lei (D’AGOSTINI et al., 2013). Em todas essas medidas o único interesse era o econômico e não o de conservação florestal em si, no entanto a partir dessas medidas foi possível minimizar os efeitos deletérios de uma exploração não manejada. Atualmente a espécie pau-brasil está classificada como “Em perigo – EN” pela International Union for Conservation of Nature (IUCN). Isso se deve ao fato de sua ocorrência estar restrita a Mata Atlântica, com ocorrência em Floresta Estacional Semi- decidual, Floresta Ombrófila Densa e em Restingas, ambientes que vêm sendo severamente degradados desde a colonização até os dias de hoje, houve um intenso declínio na qualidade do hábitat e a extinção de subpopulações (CNC-FLORA). Um interessante fato que remete a espécie pau-brasil e sua percepção como uma espécie 21 importante foi uma pesquisa realizada por Macedo et al. (2018), no qual entrevistaram algumas pessoas para saberem seus conhecimentos sobre a espécie. Entre os resultados obtidos, destaca- se que dos 96 entrevistados, 53% afirmaram não serem capazes de identificar uma árvore de pau-brasil, enquanto apenas 20% conseguiriam identificá-la. Esses pesquisadores também avaliaram livros didáticos (História, Ciências e Ciências Biológicas) para saberem como a espécie pau-brasil é citada. Como resultado, apenas um livro de ciências biológica cita a espécie. Em contrapartida, todos os livros de história analisados descrevem com mais detalhes o uso da espécie no período colonial. Ainda, concluíram que o conhecimento é primordial para a conservação da flora nacional e precisa ser trabalhado através das vivências dos alunos e no contexto interdisciplinar, em que a botânica não seja coadjuvante das demais disciplinas. Concomitantemente a exploração das riquezas naturais no período colonial, alguns naturalistas de várias partes do mundo, como Carl Friedrich Philipp von Martius, Johann Baptist von Spix, Ludwig Riedel e Auguste de Saint-Hilaire, viajaram o Brasil catalogando e descrevendo plantas e animais. Para a conservação essas expedições são importantes, uma vez que, é possível conservar com mais afinco aquilo que se conhece. Foi através de expedições como essas, que o Brasil passou a ser conhecido mundialmente pela sua grande diversidade biológica. Entre os importantes marcos na história da conservação de plantas no Brasil estão a criação do Jardim Botânico do Rio de Janeiro (1808), que embora tenha sido criado a princípio para a domesticação de plantas exóticas, espaço de lazer para a população e para obter matérias- primas para a produção de mercadorias que oferecessem rentabilidade, também contribuiu como um local de conservação ex situ de algumas espécies nativas (CNC-FLORA). Outro marco foi a criação do Herbário do Museu Nacional (1831) por Ludwig Riedel, no qual enviou vários materiais botânicos para Martius fazer a Flora Brasiliensis (CNC-FLORA). Considero nesta pequena narrativa como o início da “fatia” do tempo denominada “atualidade”, o século XX. A criação do primeiro Código Florestal Brasileiro (1934) trouxe consigo o conceito de florestas protetoras. Três anos depois tivemos a primeira criação de um parque nacional: Parque Nacional do Itatiaia. Em 1965, o segundo Código Florestal veio com um importante instrumento disciplinador das atividades florestais ao declarar as florestas existentes no território nacional como bens de interesse comum a toda população (BRASIL, 1965). Em relação a conservação da biodiversidade como um todo (não somente para plantas) e no âmbito mundial, foi instaurada uma “agenda ambientalista”, com marco importante em 1972: a Conferência das Nações Unidas sobre o Meio Ambiente – Estocolmo, Suécia. Em 1992 22 a ECO-92 - reuniu mais de 80% dos países do mundo para buscar o mesmo objetivo – a defesa do meio ambiente. Destaco resumidamente três pontos importantes da ECO-92: (i) Convenção sobre a Biodiversidade - documento em que os países signatários se comprometem em proteger as riquezas biológicas existentes; 112 países assinaram a Convenção;(ii) Convenção sobre o Clima: Os 152 países que assinaram esse documento se comprometeram a preservar o equilíbrio atmosférico; (iii) Agenda 21 - plano de ação para recursos hídricos, resíduos tóxicos, degradação do solo, do ar, das florestas, transferências de recursos e de tecnologia para países pobres, qualidade de vida dos povos, questões jurídicas, índios, mulheres e jovens. No ano de 2000, através da Lei n° 9.985/00 o Brasil estabelece o Sistema Nacional de Unidade de Conservação (SNUC), constituído pelo conjunto das unidades de conservação federais, estaduais e municipais, onde a lei que o cria estabelece critérios e normas para a criação, implantação e gestão das unidades de conservação no país (BRASIL, 2000). Em 2010, a Reunião da Conferência das Partes sobre Diversidade Biológica aprovou Plano Estratégico de Biodiversidade para o período de 2011 a 2020, com 20 proposições chamadas de Metas de Aichi (CONVENTION ON BIOLOGICAL DIVERSITY 2010). Aqui destaco o objetivo estratégico C que diz respeito sobre a melhora da situação da biodiversidade, através da salvaguarda de ecossistemas, espécies e diversidade genética que estabelece três pontos principais: (i) Meta 11- pelo menos 17% de áreas terrestres e de águas continentais e 10% de áreas marinhas e costeiras, (...) terão sido conservados por meio de sistemas de áreas protegidas geridas de maneira efetiva e equitativa, ecologicamente representativas e satisfatoriamente interligadas (...), e integradas em paisagens terrestres e marinhas mais amplas; (ii) Meta 12: a extinção de espécies ameaçadas conhecidas terá sido evitada e sua situação de conservação, em especial daquelas sofrendo um maior declínio, terá sido melhorada e mantida e (iii) a diversidade genética de plantas cultivadas e de animais criados e domesticados e de variedades silvestres, (...) terá sido mantida e estratégias terão sido elaboradas e implementadas para minimizar a erosão genética e proteger sua diversidade genética. Além disso, dentro da Reunião da Conferência das Partes sobre Diversidade Biológica houve a atualização da Estratégia Global para a Conservação de Plantas criada anteriormente em 2002. Esta atualização trouxe pontos estratégicos e de possíveis execuções, como a disponibilização de uma flora online de todas as plantas conhecidas; avaliação do estado de todas as espécies de plantas conhecidas, na medida do possível, para orientar ações de conservação; preservação de no mínimo 15% de cada região ecológica do mundo e zerar o número de espécies ameaçadas pelo comércio internacional – como o mogno e o cedro brasileiros. Das 20 metas, o Brasil conseguiu alcançar apenas uma: Meta 1 - Documentar a 23 diversidade vegetal, inclusive a forma como é utilizada e distribuída na natureza, em áreas protegidas e em coleções ex situ, conhecido como Programa REFLORA. Em 2015, a Lista das espécies do Brasil foi concluída com a publicação de uma série de artigos sintetizando todos os dados sobre algas, angiospermas, briófitas, fungos, gimnospermas, samambaias e licófitos. Esses dados estão disponibilizados na plataforma floradobrasil.jbrj.gov.br/ que até a presente data são reconhecidas 49.992 espécies para a flora brasileira (nativas, cultivadas e naturalizadas), sendo 4.993 de Algas, 35.552 de Angiospermas, 1.610 de Briófitas, 6.320 de Fungos, 114 de Gimnospermas e 1.403 de Samambaias e Licófitas. Para essas espécies catalogadas 6.046 foram avaliadas em seu status de conservação, onde 2.953 estão sobe o status de “ameaçadas”. Humphreys et al. (2019) avaliando banco de dados e coleções em herbários de Angiospermas de todo o mundo, concluíram que cerca de 600 espécies foram extintas nos últimos 250 anos, e que desde 1900 até 2019 foram 3 espécies extintas por ano. Se analisarmos que a botânica e sistemática são ciências que exigem um certo tempo de estudo para identificar, analisar e descrever espécies, podemos concluir que muitas estão sendo extintas antes mesmo de serem descritas e identificadas. No Brasil, estima-se que 1 a 2 - na região Norte e de 21 a 30 - na região sudeste, espécies de plantas são extintas por ano (HUMPREYS et al., 2019). Um dos maiores desafios para os pesquisadores botânicos é despertar o interesse de terceiros para a conservação das plantas. As iniciativas de conservação de plantas ficam para trás e recebem consideravelmente menos financiamento do que os projetos de conservação de animais (BALDING & WILLIAMS, 2016). Pesquisas e levantamentos experimentais demonstraram maiores recordações e melhor detecção visual de animais em comparação com plantas. Esse viés tem sido atribuído a fatores perceptivos, como a falta de movimento das plantas e fatores culturais, como um maior foco nos animais na educação biológica formal (BALDING & WILLIAMS 2016; LAYCOCK et al., 2011). Alguns pesquisadores deram o nome para a falta de preferência pelas plantas de “cegueira das plantas” (BALDING & WILLIAMS, 2016) – nós as vemos, mas não as enxergamos! Ainda, a compreensão do risco de extinção de plantas perpassa por lacunas geográficas, taxonômicas e temporais, além de viesses nas informações da biodiversidade (PATON, 2020) em que as avaliações de riscos são baseadas (LUGHADHA et al., 2020). Além disso, existem diversas motivações que impulsionam a seleção de espécies para avaliação, resultando por exemplo a priorização de avaliação de espécies de uso humano, espécies que ocorrem dentro de limites políticos (DAVIS et al., 2019; RAIMONDO, von STADEN & DONALDSON, 2013). A combinação dessas prioridades ao longo do tempo produziu um corpo de evidências http://floradobrasil.jbrj.gov.br/ 24 em que lacunas e vieses confundem as tentativas de caracterizar o risco de extinção global para grandes grupos (LUGHADA et al., 2020) (Figura 2). Figura 2. Proporção de avaliações e espécies ameaçadas da Lista Vermelha. Cada país botânico (WGSRPD nível 3; Brummitt, 2001) colorido por (a) a proporção de espécies de plantas cobertas por uma avaliação global na Lista Vermelha e (b) a proporção de espécies de plantas avaliadas classificadas como ameaçadas. Embora algumas áreas apresentem baixa cobertura de avaliações, se destacam por apresentar uma proporção relativamente alta de espécies ameaçadas, como sul da América do Sul, África do Sul, Índia e sul da Austrália, e devem ser consideradas de alto interesse para estudos futuros (LUGHADHA et al., 2020) Edward O. Wilson (um dos criadores da teoria da Biogeografia de Ilhas) em uma nota publicada no jornal The New York Times em 2018 disse: “A história da conservação é uma história de muitas vitórias em uma guerra perdida”. O pesquisador refere-se dessa maneira para elucidar que a extinção mundial de espécies e ecossistemas naturais não é reversível. Ele faz parte de um grupo de pesquisadores que defende um projeto chamado de Half-Earth. Esses 25 pesquisadores acreditam que a única maneira para enfrentar a crise de extinção é manter o quão possível, metade da terra e metade do mar do planeta tão selvagens e protegidos da intervenção ou atividade humana. Embora o pensamento de Wilson (2018) acima citado seja de uma dura realidade sobre o andamento da conservação da biodiversidade global, seguimos trabalhando, pesquisando e estudando, em prol de informar e minimizar os impactos deletérios das atividades humanas sobre o meio ambiente. 2.2.1 As Categorias de Conservação da International Union for the Conservation of Nature Programs (IUCN) Esta seção foi baseada no site da International Union for the Conservation of Nature Programs (IUCN) (https://www.iucnredlist.org/) A International Union for the Conservation of Nature Programs (IUCN) é a responsável pela Lista Vermelha da Biodiversidade, onde avalia o estado de conservação mundial de várias espécies. A Lista Vermelha de Espécies Ameaçadas da IUCN é, sem dúvida, uma das ferramentas mais importantes para a conservação da natureza global. Facilita o fluxo de informações sobre a biodiversidade desde o ponto de coleta de dados até as tomadas de decisões políticas, e conduz pesquisas sobre a conservação da biodiversidade. No entanto, essas listas em escala nacional também são necessárias, exigindo a capacitação de profissionais dentro de cada país. A integração de processos da Lista Vermelha global e nacional fornece uma maneira de aumentar drasticamente a cobertura taxonômica e geográfica da Lista Vermelha da IUCN. Os esforços anteriores para promover as Listas Vermelhas Nacionais concentraram-se principalmente no estabelecimento de um recurso on-line para as Listas Vermelhas Regionais e Nacionais (www.nationalredlist.org). O site fornece um centro para a coleta de listas vermelhas nacionais e planos de ação de todo o mundo e, atualmente, possui em sua biblioteca on-line mais de 140 listas vermelhas nacionais e planos de ação de 33 países. Ele também contém um banco de dados de espécies com mais de 85.000 avaliações nacionais para mais de 60.000 espécies. Isso também provocou análises de lacunas na cobertura global das Listas Vermelhas Nacionais, o que pode ajudar a priorizar o financiamento para o desenvolvimento da Lista Vermelha Nacional. O objetivo da Lista Vermelha da IUCN é fornecer informações e análises sobre o estado, tendências e ameaças às espécies, a fim de informar e catalisar ações para a conservação da biodiversidade. Para atingir este objetivo, a Lista Vermelha da IUCN visa: (i) Estabelecer uma 26 linha de base a partir da qual monitorar a mudança no status das espécies; (ii) Fornecer um contexto global para o estabelecimento de prioridades de conservação no nível local; (iii) Monitorar, de forma contínua, o status de uma seleção representativa de espécies (como indicadores de biodiversidade) que cobrem todos os principais ecossistemas do mundo. Os formuladores das Listas Vermelhas correspondem a um grupo estabelecido com vários especialistas da Species Survival Commission (SSC) responsável pela espécie, grupo de espécies ou área geográfica específica. Contudo, a Lista Vermelha da IUCN possui falhas, por exemplo, a falta de padrões taxonômicos suficientemente claros. Padrões taxonômicos são adotados para todas as listagens de novas espécies, e quaisquer revisões de listagens estão de acordo com esses padrões taxonômicos. Os cinco critérios para avaliação são: (i) população em declínio (passado, presente ou futuro); (ii) uma medida do alcance geográfico (incluindo fragmentação, declínio ou flutuação); (iii) tamanho da população pequena e fragmentação, declínio ou flutuação; (iv) tamanho populacional muito pequeno ou distribuição muito restrita; e (v) análise quantitativa do risco de extinção; para listar uma espécie, apenas uma dessas cinco precisa ser atendida (IUCN 2020), mas tudo deve ser considerado. Partindo desse pressuposto, têm-se às seguintes categorias: A. Menos preocupante (Least Concern) – LC: nesta categoria se enquadram as espécies abundantes, de ampla distribuição e que não se enquadram nas outras 8 categorias. B. Quase ameaçado (Near Threatened) – NT: se enquadra as espécies que apresentam fortes indícios de ser classificada ou provavelmente será incluída em uma das categorias de ameaça (‘Criticamente em Perigo’, ‘Em Perigo’ ou ‘Vulnerável’) num futuro próximo. C. Vulnerável – VU: são as espécies onde as melhores evidências disponíveis indicam um risco elevado de extinção, a menos que as circunstâncias que ameaçam a sua sobrevivência e reprodução melhorem. A destruição de habitat é a causa principal das espécies se enquadrarem nessa categoria. D. Em Perigo (Endangered) – EN: Quando as espécies estão sofrer um risco muito elevado de extinção na natureza. Dentre as características populacionais observadas está por exemplo, uma redução observada, estimada, inferida ou suspeitada de ≥ 70% de sua população, ao longo dos últimos 10 anos ou de três gerações, com causas claramente reversíveis e compreendidas. E. Criticamente em Perigo – CR: Corresponde as espécies presente na natureza que se encontram em maior risco. Por exemplo, aquelas espécies com uma redução de 27 ≥80% da população, que se projeta ou suspeita que deva ocorrer nos próximos 10 anos ou três gerações devido ao declínio da área de ocupação ou extensão de ocorrência. F. Extinta na natureza (Extinct in the Wild) – EW: a espécie para chegar nesta classificação sabe-se que seus indivíduos sobrevivem apenas em cultivo ou numa população naturalizada, claramente fora de sua área de distribuição anterior. Supõe- se que a espécie passou por estudos exaustivos em seus habitats conhecidos e/ou esperados, em momentos apropriados, ao longo de sua distribuição histórica. G. Extinto – EX: é quando não resta dúvida de que seu último indivíduo morreu. O momento de extinção é geralmente considerado como sendo a morte do último indivíduo da espécie, embora a capacidade de sobrevivência da espécie — devido ao baixo número de indivíduos — possa ter sido perdida antes deste ponto. H. Dados Insuficientes (Data Deficient) – DD: Trata-se de uma categoria cuja as informações adequadas para se classificar a espécie não existem. Um táxon nesta categoria pode ter sua biologia bem estudada e ser bastante conhecida, mas faltam dados sobre sua abundância e distribuição. 2.3 Evolutionarily Distinct (ED) como ferramenta na determinação dos critérios de conservação das espécies A história genealógica de um grupo de indivíduos pode ser representada hipoteticamente pelas relações de ancestralidade e descendência através da filogenia (FAITH 1996); que por sua vez pode refletir as diferenças morfológicas, fisiológicas, ecológicas, comportamentais ou a distribuição geográfica das espécies (WEBB et al., 2002). Há uma tendência de que as inovações ao longo da árvore filogenética reflitam as origens biogeográficas, e essas inovações geralmente são compartilhadas com as espécies da mesma ascendência (WEBB et al., 2002). A filogenia é uma ferramenta valiosa na análise fitogeográfica de um táxon, e o inverso também é verdadeiro, uma vez que os padrões de distribuição presentes e pretéritos podem indicar possíveis relações de parentesco (THORNE 1989). As abordagens filogenéticas não apenas nos permitem corrigir a não independência dos caracteres, dadas as relações evolutivas entre as espécies, mas também fornecem informações sobre as histórias evolutivas das espécies (DAVIS et al., 2011). Entretanto, alguns autores afirmam que ponderar ações de conservação de acordo com a confiança que colocamos na composição de clados em uma filogenia (por exemplo, 28 valores de bootstrap) seria inútil, mas é útil conhecer o efeito que a incerteza filogenética tem sobre a priorização (MORELLI & MOLLER, 2018). A relação evolutiva (ou filogenia) também tem sido sugerida como um fator importante a ser considerado na definição de prioridades para a conservação em nível de espécie (KNAPP 2011; MACE, GITTLEMAN, PURVIS 2003). Foi desenvolvido um índice que combina a diversidade filogenética (ED) 0e as categorias da Lista Vermelha da IUCN, que define prioridades em nível de espécie para a conservação (ISAAC et al., 2007); isso mostrou que as espécies com baixos escores de DE também são aquelas com menos risco de extinção (conforme medido pela categoria da IUCN) (KNAPP 2011). A Evolutionarily Distinct (ED) compreende a quantidade de mudança evolutiva não redundante associada a um determinado táxon. Taxa com menos parentes próximos e em ramos mais longos de uma filogenia são classificados como sendo mais evolutivamente distinto (TUCKER et al., 2016). Assim, é possível supor que espécies com altos escores de ED (espécies evolutivamente isoladas) sejam espécies potencialmente mais distintas geneticamente do que espécies moderadas ou de baixa classificação, e menos redundância na informação genética que contêm (REDDING et al., 2010). Portanto, a perda de espécies evolutivamente isoladas constitui um grande risco em termos de perda evolutiva potencial. Davis et al. (2011) ao estudarem a flora do Cabo na África descobriram que as espécies ameaçadas geralmente representam táxons recentemente diversificados, com isso espera-se que, ao longo do tempo, as espécies jovens expandam suas distribuições geográficas à medida que se estabelecem e, como conseqüência, diminuem a vulnerabilidade percebida. Se esse fosse o caso, as classificações da Lista Vermelha da IUCN podem ser enganosas, listando erroneamente espécies com distribuições pequenas, mas potencialmente em expansão. Contudo, comparando Listas Vermelhas consecutivas da flora sul-africana, eles descobriram que os táxons mais ameaçados estão marchando para a extinção no ritmo mais rápido de ameaça em relação àquelas que permanecem inalteradas ou decrescentes. As espécies identificadas como mais vulneráveis pela Lista Vermelha da IUCN parecem firmemente comprometidas com a extinção. No entanto, se o objetivo for maximizar a preservação da árvore da vida, as plantas e os animais podem ser melhor atendidos por diferentes critérios de avaliação ao decidir sobre as prioridades de conservação. Por exemplo, para as plantas, investir em espécies atualmente menos ameaçadas, mas ainda vulneráveis, em clados mais evolutivos distintos pode ser a estratégia de conservação mais sensata, enquanto para os vertebrados a Lista Vermelha da IUCN pode fornecer um índice mais direto para a tomada de decisões em conservação (Davis 29 et al. 2011). 3. CONCLUSÃO Para alguns pesquisadores como Chapin III et al. (2000), estamos no meio de um dos maiores experimentos da história da Terra, pois os efeitos humanos sobre o clima, no uso da terra e na mobilidade dos organismos modificaram a diversidade local e global do planeta, com consequências importantes para o ecossistema e para a sociedade. Assim o monitoramento das espécies ao longo do tempo é capaz de nos informar como e para onde estamos caminhando. Através desta tese conseguimos obter respostas de como as florestas sazonais têm se comportado frente as mudanças ambientais e climáticas, além de como cada espécie monitorada se encontra diante de parâmetros como produtividade e frequência, sendo uma ferramenta útil para utilização dessas espécies em projetos de restauração e conservação de áreas. Por fim, considero essa tese como um resumo do trabalho de vários pesquisadores ao longo de 33 anos de monitoramento, além de ajudar a fomentar novas perguntas para os futuros trabalhos do laboratório de fitogeografia e ecologia evolutiva do Departamento de Ciências Florestais da UFLA. 4. REFERÊNCIAS ALLEN C.D. et al. A global overview of drought and heat‐induced tree mortality reveals emerging climate change risks for forests. Forest Ecology and Management. V. 259, p.660– 684. 2010. BALDING, M.; WILLIAMS, K. J. H. Plant blindness and the implications for plant conservation. Conservation Biology v. 30, p.1192–1199. 2016. BAKKER, J. P.; OLFF, H.; WILLEMS, J. H. ZOBEL, M. Why do we need permanente plots in the study of long-term vegetation dynamics? Journal of Vegetation Science, Knivsta, v. 7, p. 147-155, May 1996. BOWMAN, D et al. The relative importance of intrinsic and extrinsic factors in the decline of obligate seeder forests. 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Major taxa studies: Woody angiosperms. Methods: Across 35 hectares of evergreen, semideciduous and deciduous forests, we modelled occurrences of 746 species with environmental and climatic variables. The analyzes were conducted at both population and site levels. We tested through GLMM and LMM: Site-level counts of locally extinct and locally recruited species; Site-level extinct/recruited ratio and population climatic niches, wood density and tree size and Population-level site extinction risk and net productivity Results: We found significant differences between locally recruited species and locally extinct species. In semideciduous forests and wetter sites, more species were recruited than lost. Climate was the main responsible for productivity reductions, especially among larger trees. Deciduous forests were the most vulnerable for being at their ecological thresholds. Main conclusions: For encompassing a broad timescale, our study provides a detailed view of species responses and ecosystem function in seasonal forests. Keywords: climate change; climatic niche; environmental drivers; forest dynamics; locally extinct; long-term monitoring; productivity; seasonal tropical forests. 41 1. INTRODUCTION Tropical forests harbour the highest portions of global biodiversity, endemism, terrestrial carbon stocks and carbon flux (Pan et al. 2011; Esquivel-Muelbert et al. 2019). However, current changes in the global climate have been profoundly altering tropical forest ecosystem processes, dynamics, diversity and productivity (Esquivel-Muelbert et al. 2018; McDowell et al 2018; Janssen et al. 2020; Sentinella et al. 2020; Sullivan et al. 2020). In this context, the naturally drought-exposed seasonal forests, on the climatic threshold to sustain forest vegetation, could be the most affected by climate change (Allen et al. 2017; McDowell et al 2018). Therefore, assessing the long-term responses of seasonal forest species and populations is crucial to understand these systems and predict their responses to climate change. Changes in the amount and distribution of rainfall, coupled with rising temperatures and rising atmospheric CO2, have contributed to reducing above-ground biomass in tropical forests, mostly through increases in tree mortality (Allen et al. 2017; McDowell et al. 2018; Hubau et al. 2020). The higher temperatures provoked by high atmospheric CO2 increase plant respiration rates and transpiration, leading to carbon deficits and water loss (McDowell et al. 2018; Hubau et al. 2020). Shifts in rainfall distribution may add up to the stress already endured by trees facing water scarcity or high seasonality (McDowell et al. 2018; Maia et al. 2020). Water deficit may lead to hydraulic failure through drought-induced cavitation and embolism, or its effects may be reflected in carbon deficits that limit metabolic activity (McDowell et al 2018). These effects and responses occur at individual and population levels and their consequences on ecosystem dynamics may vary according to the species pool. Species responses to climate change may differ based on their tolerances to environmental change (Esquivel-Muelbert et al. 2019; Doudová & Douda 2020). As a consequence, forests have become more sensitive and closer to their survival thresholds under climate change (Allen et al. 2017; Phillips 2019; Sentinella et al. 2020). In this scenario, the demographic balance between mortality and recruitment significantly differs across species, leading to changes in taxonomic and functional composition based on species’ niche preferences changes across the community (Esquivel-Muelbert et al. 2018; Pinho et al. 2019; Doudová & Douda 2020). Although many studies have found that wet tropical forests are increasingly vulnerable to climate change (Esquivel-Muelbert et al. 2018; Esquivel-Muelbert et al. 2019; Hubau et al. 2020; Sullivan et al. 2020), it remains uncertain how seasonal tropical forests might respond to them, given the low precipitation and high temperature in their occurrence areas. Recent evidence suggests that seasonal tropical forests might be vulnerable to ongoing and future 42 changes in drought intensity, frequency and length (Allen et al. 2017; Castanho et al. 2020; Maia et al. 2020). To better understand the responses of these forests and species to climate change, studies encompassing larger timescales are needed to identify the effects of slow- changing variables on forest dynamics. However, data of this nature are difficult to obtain for requiring intergenerational efforts for field data collection. This limitation has left a knowledge gap on the long-term ecological trends of several regions in the world. In tropical South America, this is especially true for extra-Amazonian seasonal tropical forests. Here, we use long-term monitoring data of 32 forest sites in southeast Brazil, aiming to identify the temporal trends, environmental effects and intrinsic traits of 746 tree species. Our data encompass broad climatic space and three forest types: deciduous, semideciduous and evergreen. This dataset allowed us to investigate micro- (soil and species attributes) and macro- environmental (climate) effects over time. We expect seasonal forests to be sensitive to and shaped by climate change. We were able to assess this hypothesis by closely monitoring all tree species populations in the dataset with a forest dynamics approach. To this end, our study sought to identify: (i) whether there are differences in the number of locally recruited and locally extinct species and how these differences vary through time; (ii) which (if any) environmental variables influence the number of locally recruited and locally extinct species; (iii) whether local recruitment or local extinction trends are influenced by the species’ climatic niches, tree size and wood density (i.e., intrinsic traits); and (iv) which environmental variables and species traits influence species productivity and increase local extinction risk. 2. METHODS Study sites This study was conducted in 32 permanently monitored forest sites located in southeast Brazil (Figure 1). The largest distances between sites are of 900 km (latitude) and 177 km (longitude). Altitudes vary between 447 and 1490 meters above sea level, whereas mean annual precipitation (MAP) varies between 763 and 1831 mm, and mean annual temperature (MAT) between 17.1 and 25.4 °C. The data include three forest types distinguished by deciduousness and climate (details in Table S1): (i) five evergreen forest sites, with little to insignificant deciduousness and under the coldest and wettest climate in the dataset (measured between 1995-2019); (ii) sixteen semideciduous forest sites, with 20-50% of canopy deciduousness during the dry season and under an intermediate climate in the dataset (measured between 1987- 2019); (iii) and eleven deciduous forest sites, with more than 50% of canopy deciduousness 43 during the dry season and under the driest and hottest climate of our dataset (measured between 2002-2020). All sites are closed-canopy and mixed-age forests with similar conservation statuses, with no indication of wood extraction or fire occurrence. Vegetation data Vegetation data were locally collected from 400 m² plots (for most sites) distributed in each site attempting to capture local heterogeneity reliably (total sampled area of 34 hectares). The trees in each site were measured at least twice, using an inclusion criterion equal to or higher than 5 cm of quadratic mean diameter at the reference height (1.30 m; DBH). All individuals that met the inclusion criterion were tagged and their point of measurement (POM) recorded. We used the POM as a reference for the subsequent measurements. When the POM of a given stem needed to change between measurements, we estimated stem diameter growth from the ratio between the current and previous POMs (Talbot et al. 2014). The trees were identified by specialists in the field or by consulting herbaria. Species names followed APG IV (Angiosperm Phylogeny Group, 2016) and were standardised based on The Plant List (http://www.theplantlist.org/, 2020). To standardise the measure of population size, we scaled the number of individuals of each population recorded in the first census to hectare. We considered as locally extinct species the populations recorded in the first census but absent in the last census of a given site. We considered as locally recruited species the populations absent in the first census but recorded in the sample during the monitoring period. To obtain wood density (WD, g cm-3) values, the species were matched to the global wood density database (Zanne et al, 2009). To maximize the matches, we standardized both datasets using The Plant List (http://www.theplantlist.org/, 2020) and the R package Taxonstand (Cayuela et al. 2019). When not available at the species level, we used the mean wood density values of the corresponding genus or family. The above-ground woody biomass of each tree was obtained through the modified pantropical allometric equation of Chave et al. (2014) through the BIOMASS R package (Réjou- Méchain, Tanguy, Piponiot, Chave, & Hérault, 2017). This equation was used because tree height was absent from our data. We calculated the total above-ground woody biomass of each population in each census and scaled it to hectare (AGWB). We calculated the net productivity (∆ AGWB, Mg ha-1 yr-1) of each population in each site as the population’s AGWB at the end of the interval minus the population’s AGWB at the start of the interval. We divided the net productivity values by the monitoring length and corrected net productivity values using the http://www.theplantlist.org/ http://www.theplantlist.org/ 44 equation CIC1 proposed by Talbot et al. (2014). To characterize the average tree size of a given population, we calculated the average DBH attained by its individuals at the start of the interval (i.e., by summing and dividing all individuals’ DBHs by the number of individuals recorded in the first census). Climate data From the Climatic Research Unit (CRU TS version 4.04; released 24 April 2020; https://crudata.uea.ac.uk/cru/data/hrg) (Harris et al. 2020) we obtained: monthly mean temperature (ºC), monthly average daily maximum temperature (ºC), monthly precipitation (mm) and daily potential evapotranspiration (PETd, mm) with a 0.5º resolution. To downscale precipitation and temperature data from CRU to 1 km² resolution, we used WorldClim data with at 1 km² resolution (Fick and Hijmans 2017; Peng et al. 2019). After downscaling the climate data, we calculated the average values of mean annual temperature (MAT), maximum temperature (Max temp) and mean annual precipitation (MAP) over the full years within each monitoring interval. We also calculated the maximum annual climatological water deficit (CWD) by summing the differences between monthly downscaled precipitation (Pm) and monthly potential evapotranspiration (PET, not downscaled) (PET - Pm) only when evapotranspiration exceeded precipitation (water deficit). We dropped CWD and Max temp from further analyses because Max temp is strongly correlated with MAT (r = 0.99) and CWD is strongly correlated with MAP (r = -0.99). We estimated the trend of each climate variable within each site by regressing the annual values of the climate variable as a function of time (i.e., the years of the monitoring period). Thus, we used the estimated regression slope as a proxy for the climatic trends of each site, representing the direction (positive or negative) and magnitude of changes. We dropped the Max temp slope because it correlates with the MAT slope. But we kept the CWD slope because its correlation with MAT and MAP slopes was weak. We calculated the climatic niche of each species as the mean of the climate variables (MAT, CWD, MAP) recorded in the sites where the species occurred, weighted by their average DBH. We dropped CWD from the niche estimations because of its strong correlation (> 90%) with and similar interpretation to MAP. Soil data In the first census of each site, composite soil surface samples (20 cm of depth) were collected in each plot. Following the protocol by the Empresa Brasileira de Pesquisa 45 Agropecuária (EMBRAPA, 1997) the following soil attributes were obtained: pH in water (pH), phosphorus (mg/cm³) (P), potassium (mg/cm³) (K), calcium (cmol/dm³) (Ca), magnesium (cmol/dm³) (Mg), aluminium (cmol/dm³) (Al), soil organic matter (dag/kg) (SOM) and clay percentage (dag/kg) (clay %). We calculated the average value of each soil variable for each site. Data analysis The analyses were conducted at both population and site levels. To characterize the species’ intrinsic traits (niche, size and wood density), for each of them we calculated site-level DBH-weighted averages of the following variables: temperature niche (using mean annual temperature), precipitation niche (using mean annual precipitation) and wood density. Note that we did not weigh population average DBH to avoid redundancies. For surviving and locally extinct species, we used the sum of DBHs at the start of the interval, whereas for locally recruited species, we used the sum of DBHs at the end of the interval. At the site level, the explanatory variables were: site-level climate, climate trends, soil, site area and forest type. The response variables for the site-level analyses were: number of locally recruited and locally extinct populations, ratio between the number of locally extinct and locally recruited populations, differences in temperature niche, precipitation niche, tree size and wood density between extinct and recruited populations. At the population level, the explanatory variables were: temperature niche, precipitation niche, wood density, tree size (average DBH) and population size (N, number of trees per hectare). The response variables for the population-level analyses were: population net productivity and local extinction risk. The latter variable was binary, with 0 attributed to surviving species and 1 attributed to locally extinct species. We did not include the recruited species in population-level analyses because tree size (average DBH) and population size in the first census (when they were absent) were simply inexistent. All analyses were carried out in the R environment version 4.0.2 (R Core Team 2020) and the graphics were obtained with the packages ggplot2, corrplot, cowplot, gridExtra, jtools and interactions (Wickham, 2016; Auguie 2017; Wei and Simko 2017; Long, 2019b, 2019a; Wilke 2019). Site-level counts of locally extinct and locally recruited species First, we tested if the number of locally extinct species differed from the number of locally recruited species in each site. For this, we regressed the species counts as a function of 46 a factor (status), indicating if the count referred to the count of extinct or recruited species in that given site. The factor was placed in interaction with forest type, which allowed us to test if differences in recruited vs. extinct species varied among the forest types. Here, we used the estimated marginal means from the emmeans R package (Lenth 2020) to perform pairwise comparisons between groups. 𝑐𝑜𝑢𝑛𝑡 𝑜𝑓 𝑠𝑝𝑒𝑐𝑖𝑒𝑠 ~ 𝑠𝑡𝑎𝑡𝑢𝑠 ∗ 𝑓𝑜𝑟𝑒𝑠𝑡 𝑡𝑦𝑝𝑒(eq 1) Equation 1 describes the global model for the number of species in the R notation. Interaction + individual effects are represented by “*”. Because observations are nested within sites (i.e., two observations per site: one for the count of locally extinct and one for the count of locally recruited species), we used a generalized linear mixed-effects model (GLMM) with Poisson family distribution to account for the random effects of site. As the second step, we estimated the effects of climate, climate trends, soil, and site area in the number (count) of locally extinct and locally recruited species, separately. 𝑐𝑜𝑢𝑛𝑡 𝑜𝑓 𝑠𝑝𝑒𝑐𝑖𝑒𝑠 ~ 𝑠𝑖𝑡𝑒 𝑎𝑟𝑒𝑎 + 𝑃 + 𝑆𝐵 + 𝑆𝑂𝑀 + 𝐶𝑙𝑎𝑦 + 𝑀𝐴𝑃 + 𝑀𝐴𝑇 + 𝐶𝑊𝐷 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑 + 𝑀𝐴𝑃 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑 + 𝑀𝐴𝑇 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑(eq 2) Equation 2 describes the global model for the number of species in the R notation. “Count of species” refers to the count of locally extinct and the count of locally recruited species. Because the models of equations 1 and 2 presented overdispersion, we included an observation-level random effect to control the unmodelled dispersion (Harrison 2014). In addition, we included the logarithm (log) of the monitoring period multiplied by sampled area as an offset in the models of equation 1 and 2, since the spatial and temporal sampling efforts (exposure) differed between sites. Before building the global model of equation 2, we excluded collinear soil variables (Figure S1) that had similar interpretations, however, the remaining collinearity was controlled in the model selection. Site-level extinct/recruited ratio and population climatic niches, wood density and tree size Here, we tested the effects of climate trends and climate in the extinct/recruited species ratio (the number of locally extinct species divided by the number of locally recruited species) and differences in climatic niches, wood density and average tree size (i) between the locally extinct and the locally recruited species, (ii) between the locally extinct and the surviving 47 species and (iii) between locally recruited and the surviving species (the former minus the latter in all cases). Note that the differences in average tree size were only calculated between locally extinct and surviving species because recently recruited individuals are expected to be too young (and likely small) to have their sizes compared to older individuals. 𝑟𝑎𝑡𝑖𝑜, ∆ 𝑡𝑟𝑎𝑖𝑡𝑠 ~ 𝑀𝐴𝑃 + 𝑀𝐴𝑇 + 𝐶𝑊𝐷 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑 + 𝑀𝐴𝑃 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑 + 𝑀𝐴𝑇 𝑡𝑟𝑒𝑛𝑑(eq 3) Equation 3 describes the global model of the extinct/recruited species ratio and differences in traits (∆ traits), whereby ∆ traits encompass the differences in temperature niche, precipitation niche, wood density and tree size. At this step, we used linear models (Gaussian family) because the response variables are continuous. We weighted the observations by the sampling effort using the following empirical weights: monitoring time1/3 + sampled area1/4 – 1 (Hubau et al. 2020). Population-level local extinction risk and net productivity At the population level, we tested the effects of temperature niche, precipitation niche, wood density, tree size (average DBH) and population size (N, number of trees per hectare) on net productivity and local extinction risk (0: surviving species; 1: extinct species). We ran the analysis separately for each forest type to independently test the effects of the explanatory variables in each of them. 𝑙𝑜𝑐𝑎𝑙 𝑒𝑥𝑡𝑖𝑛𝑐𝑡𝑖𝑜𝑛 𝑟𝑖𝑠𝑘 , 𝑛𝑒𝑡 𝑝𝑟𝑜𝑑𝑢𝑐𝑡𝑖𝑣𝑖𝑦 ~ (𝑛𝑖𝑐ℎ𝑒 𝑀𝐴𝑃 + 𝑛𝑖𝑐ℎ𝑒 𝑀𝐴𝑇 + 𝑊𝐷 + 𝐷𝐵𝐻) ∗ 𝑁 𝑡𝑟𝑒𝑒𝑠(eq 4) Equation 4 describes the global model at the population level in the R notation. Additive and interaction + individual effects are represented, respectively, by “+” and “*”. We ran the net productivity (continuous variable) models using linear mixed-effects models (LMM) (Gaussian family) accounting for the random effects of site, family, genus and species. We also included the same weights as used in equation 3. We used GLMM with binomial family with complementary log-log (clog-log) link function to model the risk of local extinction. Binomial models with clog-log link function are a common choice for modelling hazards. Because sites differ in exposure, here we used the same offset as used in the Poisson models. We also included the random effects of site, family, genus and species. Model assumptions and model selection 48 In the Poisson and binomial models, we tested for overdispersion using a simulation- based approach implemented in the R package DHARMa (Hartig 2020). In the Gaussian model, we confirmed normality and variance homogeneity by inspecting the residuals. We used the Morans’ I test implemented in DHARMa to check for spatial autocorrelation in the models’ residuals. In all models, we used log-transformed site area and population size to reduce leverage. We used the Akaike Information Criterion of second order (AICc) for model selection (Burnham, Anderson, & Huyvaert, 2011). From the global model of each response variable, the best models (ΔAICc ≤ 4) were obtained (Burnham et al. 2011). To avoid collinearity issues, the selected models were constrained to only contain explanatory variables with r ≥ |0.6| (Dormann et al., 2013), ensuring low variance inflation factor values (VIF ≤ 4). We also constrained the models to have, respectively, at least 10 and 15 observations per predictor variable for site-level and population-level analyses. In addition, the offsets were fixed in all possible models derived from the global model. We used a multimodel inference approach by averaging the coefficients of the selected models and using as final results the conditional averaged coefficients (Burnham et al., 2011). To avoid bias in the sum of Akaike weights, we did not consider the relative importance of predictor variables, since they were not contained in the same number of models due to collinearity (Burnham et al., 2011). We used the lme4 package (Bates et al., 2015) to fit the (G)LMM and the lmerTest package to calculate the denominator degrees of freedom (Kuznetsova, Brockhoff, & Christensen, 2017). For model selection, model averaging and obtention of the marginal R² (variance explained by the fixed effects) and conditional R² (R² marginal + variance explained by the random effects) (Nakagawa & Schielzeth, 2013), we used the MuMIn package (Bartón, 2018). 3. RESULTS Site-level counts of locally extinct and locally recruited species Among the three forest types, only semideciduous forests showed statistically significant differences between the number of locally extinct and locally recruited species (Table 1), recruiting more than losing species during the period observed. Regarding the influence of environmental variables, only precipitation showed a significant effect on the count of locally extinct and recruited species. Wetter areas (those that 49 received higher precipitation) recruited more species than drier areas (Table 2). The effects of the environmental variables on the number of locally extinct species were not statistically significant. However, the R2 value (R2m = 0.2064; R2c = 0.8868) (Table 3) suggests that the variables with the highest effect sizes (MAP and CWDslope) may have contributed to the species loss observed in the study sites. Both of these variables, MAP and CWDslope, had a negative effect on the number of locally extinct species (p = 0.11 for both). This number tended to be higher in drier areas that experienced an increase in water deficit, compared with areas that received more precipitation and experienced a decrease in water deficit. Site-level extinct/recruited ratio and population climatic niches, wood density and tree size Although not statistically significant, species loss (extinct/recruited ratio) was generally higher in areas receiving lower precipitation (Table S3) (p = 0.088). At the same time, the precipitation niche of locally extinct species was generally higher than that of recruited species (Table S4, Figure 2 A - B). Moreover, in sites that experienced a decrease in CWD over time, the difference in precipitation niche between recruited and surviving species tended to be higher than in sites where CWD increased (Figure 2 C). We did not find significant differences in tree size between locally extinct and surviving species (Table S2). Regarding wood density, we found significant differences between recruited and surviving species, which were positively influenced by MAP and negatively influenced by MAT. This relationship means that, in wetter and colder sites, the wood density of recruited species was generally higher than that of the surviving species (Figure 2F). In the sites experiencing higher temperatures, the temperature niche of recruited species tended to be lower than that of the surviving species (Table S5, Figure 2D). In sites where water deficit increased, recruited species had higher temperature niches than surviving species (Figure 2E). And in wetter places species with higher wood density are arriving (Figure 2F). In general, these results show that wetter areas are experiencing the local extinction of wet-associated species, while in areas of semideciduous and deciduous forests, local extinction is associated with drought. Population-level local extinction risk and net productivity The effects of the explanatory variables on local extinction risk and net productivity differed among the forest types (Figure 3). In deciduous forests, tree size had a negative effect 50 on net productivity (Figure 4), especially among larger populations (i.e., populations with a higher number of individuals). However, this negative effect tended to become weaker with decreasing population size. Therefore, in a given population, the negative effect of population size on net productivity also becomes weaker with decreasing average tree size. In smaller populations (i.e., populations with a lower number of individuals), wood density had a positive effect on the number of locally extinct species (Figure 5). Thus, the negative effect of population size (number of individuals) on local extinction risk is higher among high wood density species (Figure 5). Besides, the random effects revealed that species traits and site influenced net productivity (Table S6). The influence of site was especially higher among locally extinct species. In the evergreen forests, wood density had a positive effect on net productivity (Figure 3). Temperature niche had a positive effect on local extinction risk in smaller populations (Figure 6). The effect of population size was negative and stronger in populations with higher temperature niches. The effects of the random variables in evergreen forests showed that genus influenced productivity and site influenced species loss (Table S7). In semideciduous forests, tree size and wood density positively affected net productivity (Figure 7), especially among larger populations. Thus, the positive effect of population size on net productivity becomes stronger with increasing average tree size and wood density. Local extinction risk had a negative relationship with population size, which increased with increasing average tree size. The effect of tree size tends to become positive as population size decreases. Besides, temperature niche had a positive effect on extinction risk in smaller populations (Figure 8). Thus, the negative effect of population size on local extinction risk is higher among species with higher temperature niches. The random variables revealed that net productivity was influenced by species identities and local extinction was influenced by site. 4. DISCUSSION We found significant differences between the number of locally recruited and locally extinct species in the study sites (evergreen, semideciduous and deciduous forests). In semideciduous forests (when forest type was assessed) and sites receiving higher precipitation (when environmental variables were assessed), more species were recruited than extinct. Among the wetter sites, locally extinct species were more wet-associated than recruited species. In the driest sites, the number of wet-associated species is increasing. We found evidence that there have been changes in the composition flux of the sites, which 51 are mainly related to variations in climate. For instance, the species being recruited into the wettest sites are less wet-associated, while the species that are being extinct from the sites are more wet-associated, compared with the surviving species. This tendency, whereby tree communities seem increasingly more adapted to changes in water availability, has also been reported in other studies showing that tropical tree communities have been shifting towards drought tolerance through the recruitment of drought-tolerant species (Enquist & Enquist, 2011; Esquivel-Muelbert et al. 2018). Another bias may emerge from these composition changes, as these losses may entail the loss of evolutionary groups and ecosystem functions and increase phylogenetic and functional homogeneity (Aguirre-Gutiérrez et al. 2020). Moreover, structural changes that emerge from local species extinction may decrease the capacity of these ecosystems to cope with climate change (Allen et al. 2017). In contrast with the local extinction of wet-associated species in the wetter sites, we found an increase of high wood density species. This fact is interesting because investment i