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Evolutionary aspects of wild potatoes (section Petota, Solanum L., Solanaceae) from the Southern Cone of South America

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Resumo

A seção Petota de Solanum compreende todas as espécies de batata produtoras de tubérculos, incluindo a batata cultivada (S. tuberosum) e mais de uma centena de espécies silvestres aparentadas que representam importantes recursos genéticos para o melhoramento da cultura. Apesar da importância ecológica e agronômica dos triploides silvestres, sua origem evolutiva e organização genômica permanecem pouco compreendidas. Em particular, os processos subjacentes à origem dos triploides naturais e os efeitos da triploidização sobre a evolução do genoma ainda não foram investigados de forma abrangente. Esta tese teve como objetivo investigar a origem e a história evolutiva dos triploides naturais de Solanum chacoense, S. commersonii e S. malmeanum, bem como caracterizar a dinâmica de sua fração de DNA repetitivo após a triploidização. Para isso, análises filogenéticas baseadas em genomas completos de plastídeos, DNA ribossomal 35S e 5S, genes nucleares de baixo número de cópias e dados de genotipagem por sequenciamento (GBS) foram integradas a análises de citogenética molecular e análises comparativas do repeatoma utilizando a plataforma RepeatExplorer. As análises filogenéticas comparativas revelaram que os triploides se originaram por meio de múltiplos eventos evolutivos independentes, envolvendo diferentes linhagens maternas e paternas. Foram identificadas diferentes categorias de triploides, incluindo alotriploides interespecíficos envolvendo S. chacoense, S. commersonii e S. malmeanum, bem como autotriploides intraespecíficos de S. commersonii e S. malmeanum. Essas linhagens apresentaram distribuições geográficas distintas, indicando que a triploidização ocorreu repetidamente durante a história evolutiva recente das batatas silvestres da América do Sul meridional. As análises comparativas do repeatoma demonstraram que os genomas triploides apresentam consistentemente uma maior fração repetitiva em comparação com seus respectivos genomas diploides. Esse aumento esteve principalmente associado à expansão de retrotransposons LTR, particularmente da linhagem Tekay da superfamília Ty3/Gypsy, juntamente com alterações na abundância de repetições em tandem e uma redução proporcional dos transposons de DNA. Esses resultados indicam que a triploidização é acompanhada por uma remodelação extensiva da fração repetitiva do genoma, contribuindo para a diversificação genômica entre espécies proximamente relacionadas. De modo geral, esta tese demonstra que os triploides naturais da seção Petota de Solanum apresentam múltiplas origens independentes e que a triploidização está associada à remodelação do repeatoma, fornecendo novos conhecimentos sobre a dinâmica evolutiva dos genomas poliploides. Ao integrar filogenômica, citogenética, genômica populacional e análises do repeatoma, este trabalho estabelece uma abordagem abrangente para investigar a evolução genômica em plantas poliploides silvestres, ao mesmo tempo em que gera conhecimentos diretamente aplicáveis ao melhoramento da batata e à conservação de seus recursos genéticos.

Abstract

Solanum section Petota comprises all tuber-bearing potato species, including the cultivated potato (S. tuberosum) and more than one hundred wild relatives that represent valuable genetic resources for crop improvement. Despite the ecological and agronomic importance of wild triploids, their evolutionary origin and genome organization remain poorly understood. In particular, the processes underlying the origin of natural triploids and the effects of triploidization on genome evolution have not been comprehensively investigated. This thesis aimed to investigate the origin and evolutionary history of natural triploids of Solanum chacoense, S. commersonii and S. malmeanum, as well as to characterize the dynamics of their repetitive DNA fraction following triploidization. To achieve these objectives, phylogenetic analyses based on complete plastid genomes, 35S and 5S ribosomal DNA, low-copy nuclear genes, and genotyping-by-sequencing (GBS) data were integrated with molecular cytogenetics and comparative repeatome analyses using the RepeatExplorer pipeline. Comparative phylogenetic analyses revealed that triploids originated through multiple independent evolutionary events involving distinct maternal and paternal lineages. Different categories of triploids were identified, including interspecific allotriploids involving S. chacoense, S. commersonii and S. malmeanum, as well as intraspecific autotriploids of S. commersonii and S. malmeanum. These lineages exhibited distinct geographic distributions, indicating that triploidization has occurred repeatedly during the recent evolutionary history of southern South American wild potatoes. Comparative repeatome analyses demonstrated that triploid genomes consistently contain a larger repetitive fraction than their diploid counterparts. This increase was primarily associated with the expansion of LTR retrotransposons, particularly the Tekay lineage of the Ty3/Gypsy superfamily, together with changes in the abundance of tandem repeats and a proportional reduction in DNA transposons. These findings indicate that triploidization is accompanied by extensive remodeling of the repetitive genome fraction, contributing to genome diversification among closely related species. Overall, this thesis demonstrates that natural triploids in Solanum section Petota have multiple independent origins and that triploidization is associated with repeatome remodeling, providing new insights into the evolutionary dynamics of polyploid genomes. By integrating phylogenomics, cytogenetics, population genomics, and repeatome analyses, this work establishes a comprehensive framework for investigating genome evolution in wild polyploid plants while generating knowledge directly applicable to potato breeding and the conservation of wild genetic resources.

Keywords

Descrição

Área de concentração

Citogenética Vegetal

Linha de pesquisa

Citogenômica de espécies nativas e cultivadas

Agência de desenvolvimento

Marca

Objetivo

Procedência

Impacto da pesquisa

Resumen

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DOI

Citação

INOUE, Tiago Yukio. Aspectos evolutivos de batatas selvagens (seção Petota, Solanum L., Solanaceae) do Cone Sul da América do Sul. 2026. 98 p. Tese (Doutorado em Genética e Melhoramento de Plantas) – Universidade Federal de Lavras, Lavras, 2026.

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